贮藏温度对山竹果皮木质化相关酶活性和果肉腐烂的影响

杨 敏1，于立梅1,*，刘朝霞2，陈海光1

(1.仲恺农业工程学院轻工食品学院，广东 广州 510225；2.广东检验检疫技术中心，广东 广州 510623)

摘 要：以海南山竹果为原料，研究不同贮藏温度(30、4℃)对采后山竹果皮木质化相关酶活性和果肉腐烂的影响，探讨山竹果皮木质化效应。结果表明，不同贮藏温度对山竹果皮木质化效应程度不同，低温处理初期有冷害现象，导致酶活性和木质素含量增强，但随着贮藏期延长至末期，常温处理的木质素含量比同低温处理的木质素含量增加14.3%。常温贮藏山竹果实PAL、POD、PPO及CAD活性比低温增加显著。常温处理和低温处理的山竹PAL活性峰值分别为170.40U/(g•h)和180.12U/(g•h)，在贮藏后期(6～15d)，各组处理的活性均呈现持续下降的趋势。低温处理的腐烂指数低于常温处理，15d常温处理的腐烂率增加了78.89%，低温处理的腐烂率增加了32.22%，可能是低温处理延缓果壳木质化相关酶活性，减少细胞代谢物质含量的积累，保持较低的呼吸强度，从而可以抑制腐烂。

关键词：山竹果；木质化；酶活性； 贮藏温度

Effect of Storage Temperature on Enzyme Activities Associated with Peel Lignification and Pulp Decay of Mangosteen

YANG min1，YU Li-mei1,*，LIU Zhao-xia2，CHEN Hai-guang1

(1. College of Light Industry and Food Technology, Zhongkai University of Agriculture and Engineering,

Guangzhou 510225, China；2. Guangdong Inspection and Quarantine Technology Center, Guangzhou 510623, China)

Abstract：Mangosteen harvested from Hainan province was stored at 30 or 4 ℃ to investigate the effect of storage temperature on enzyme activities associated with peel lignification and pulp decay of mangosteen during postharvest storage. Results showed the degree of peel lignifications varied depending on the storage temperature. Chilling injury occurred at the early period of cold storage, leading to increased enzyme activities and lignin content, but lignin content was increased by 14.3% at the later stage of storage at 30 ℃ than storage at 4 ℃. In addition, the activities of PAL, POD, PPO and CAD in mangosteen stored at 30 ℃ were significantly higher than those observed at 4 ℃. The peak PAL activity at 30 ℃ and 4 ℃ was 170.40 U/(g•h) and 180.12 U/(g•h), respectively. A continuous decrease in PAL activity was observed at the later stage of storage, regardless of storage temperature. The decay index of mangosteen after 15 days of storage at 30 ℃ was 78.89% compared to 32.22% at 4 ℃. This result may be related to inhibited enzyme activities involved in peel lignifications at low temperature, reduced accumulation of cellular metabolites and low respiration intensity, therefore inhibiting pulp decay.

Key words：mangosteen fruit；lignification；enzymes activity；storage temperature

中图分类号：TS255.36 文献标志码：A 文章编号：1002-6630(2013)18-0307-05

doi:10.7506/spkx1002-6630-201318063

山竹(Garcinia mangostana L.)为藤黄科(Guttiferae)山竹子属植物，又称倒捻子、凤果或莽吉柿，原产于马来西亚群岛，现分布于印度尼西亚、菲律宾、缅甸、马来西亚、越南、泰国、锡兰、中国等地。山竹味偏酸，补益作用较强，具有“热带果后”之称。果实可食部分占29 %～45%，果皮表皮紫褐色，其余部分浅白色，厚度为0.8～1.1cm，占单果鲜质量的52%～68%[1-2]。由于山竹生产的季节性较强，采收后极易出现果皮木质化、褐变和腐烂变质，影响着山竹的食用品质和商品价值。木质化的出现与果壳组织细胞壁中木质素的沉积有关，而木质素的生成由植物细胞中的一些酶来调控，如多酚氧化酶(PPO)、苯丙氨酸解氨酶(PAL)、肉桂醇脱氢酶(CAD)、过氧化物酶(POD)及其同工酶等。在植物体内，PAL是在木质化进程中将L-苯丙氨酸转化成反式肉桂酸的关键酶，而过氧化物酶参与将羟基肉桂醇聚合成木质素[3]。对于采后山竹果实木质化及硬度的增加是否与相关酶的活性变化相关，果皮木质化对果肉的影响均未见报道。因此本实验以海南山竹果实为材料，主要探讨常温(30℃)和低温(4℃)处理对山竹果壳木质化相关酶活性和果肉腐烂的影响，初步探讨山竹采后果品木质化对果肉的影响，为山竹果壳木质化形成机理和果肉保鲜提供理论依据。

1 材料与方法

1.1 材料与试剂

实验原料山竹采自海南五指山市毛道乡山竹种植园。果实于正常食用成熟度采收，采后当天运回学院实验室。

PVP(聚乙烯吡咯烷酮) 张家港科悦精细化工有限公司；NADP(辅酶Ⅱ) 美国Sanland 公司；磷酸氢二钠、磷酸二氢钠、反式肉桂酸(cinnanic acid) 美国Alfa Aesar公司；β-巯基乙醇、硼砂、硼酸、盐酸、L-苯丙氨酸、三羟甲基氨基甲烷(Tris)等均为国产分析纯试剂。

1.2 仪器与设备

DU-730型紫外-可见分光光度计 日本岛津分析仪器厂；恒温水浴锅 广东环凯微生物科技有限公司；电热恒温培养箱 上海索谱仪器有限公司；HY-Z型调速振荡器 常州国华电器有限公司；高速离心机 长沙湘仪离心机仪器有限公司；KQ5200超声波清洗器 昆山市超声仪器有限公司。

1.3 方法

选取无机械损伤、大小均匀、成熟度一致的山竹果实，分装于0.02mm聚乙烯袋，用橡皮筋绕两道扎袋口而不密封，分别于30℃(常温)和4℃(低温)贮藏。每份35个，重复5次。每3d每组随机取1份，将果肉和果皮分离，果皮粉碎后进行相关指标的测定。

1.3.1 木质素含量的测定

参照朱海英等[4]的方法。

1.3.2 粗纤维含量的测定

参考黄萍等[5]的方法。

1.3.3 PPO活性的测定

参照Galeazzi[6]和Zauberman[7]等的方法。样品液制备：取山竹果壳4.0g，加入20mL 0.1mol/L pH6.8预冷的磷酸钠缓冲液，在冰浴条件下研磨，匀浆后将匀浆液全部转移入离心管中。在12000r/min、4℃条件下离心20min，收集上清液即为PPO提取液，低温保存备用。

PPO活性的测定：在6.7mL的反应体系中，加入4.4mL 0.1mol/L pH6.8的磷酸缓冲液，2.0mL 0.1mol/L的邻苯二酚(0.1mol/L pH6.8的磷酸缓冲液溶解)和0.3mL酶提取液，立即混合后在420nm波长处比色，然后迅速放在37℃的水浴中反应，酶提取液加入后开始计时，测定在420nm波长处反应11min吸光度的变化，空白为0.1mol/L的磷酸缓冲液(pH6.8)。以每克样品(鲜质量)每分钟吸光度变化0.001为一个酶活力单位(U)，酶活性以U/g表示。

1.3.4 PAL活性的测定

参照Koukol[8]和王敬文[9]等的方法，稍有变动。样品液制备：称取1.0g山竹果壳，置于研钵中，加入20mL 0.lmol/L pH8.8预冷的硼酸-硼砂提取缓冲液(含40g/L PVP、5mmol/L β-巯基乙醇)，在冰浴条件下研磨成匀浆。将匀浆液全部转入到离心管中，于4℃条件下，12000r/min离心20min，收集上清液，即为粗酶提取液，低温保存备用。

PAL活性的测定：l.0mL 0.05mol/L L-苯丙氨酸，2.9mL 0.1mol/L pH8.8硼酸缓冲液，0.1mL样品液。以煮沸5min的失活酶样品液作为对照，以加0.1mL的硼酸缓冲液为空白对照。混匀后，将其置于37℃水浴中保温60min。保温结束后，立即向反应管中分别加入0.1mL 6.0mol/L的HCl终止反应，如有沉淀应离心除去。用空白对照调零，分别测定样品管和对照管中溶液在波长290nm处的吸光度(A1和A0)，以每小时每克样品(鲜质量)酶促反应体系吸光度A290变化0.01为1个PAL活性单位(U)，酶活性以U/g表示。

1.3.5 CAD活性的测定

参照Goffner等[10] 的方法。样品液制备：取山竹果壳3.0g，加入15mL 0.1mol/L pH8.8预冷的Tris-HCl提取缓冲液(含40g/L PVP、5mmol/L β-巯基乙醇)，在冰浴条件下研磨，匀浆后在12000r/min、4℃条件下离心20min，收集上清液即为样品液，低温保存备用。

CAD活性的测定：酶液反应体系为：2.8mL 0.1mol/L pH8.8 Tris-HCl缓冲液、1mL 2mmol/L的NADP、1mL 1mmol/L的反式肉桂酸、0.1mL样品液，以煮沸5min的样品液作对照，以加0.1mL缓冲液为空白对照；将其置于37℃保温30min。结束保温后，立即向反应管中分别加入0.1mL 6.0mol/L的HCl终止反应，如有沉淀应离心除去。用空白对照调零，分别测定样品管和对照管中溶液在波长340nm处的吸光度(A1和A0)，以每小时每克样品(鲜质量)酶促反应体系吸光度A340变化0.001为1个CAD活性单位(U)，酶活性以U/g表示。

1.3.6 POD活性的测定

参照Hammerschmidt[11]、Kar[12]和Srivastava[13]等的方法。样品液制备：取山竹果壳4.0g，加入20mL 0.1mol/L pH6.8预冷的磷酸钠提取缓冲液(含40g/L PVP、5mmol/L

β-巯基乙醇)，在冰浴条件下研磨，匀浆后以12000r/min、4℃条件下离心20min，收集上清液即为样品液，低温保存备用。

POD活性的测定：6.2mL反应液中含有0.3mL 4.0%愈创木酚、0.3mL 0.46%过氧化氢、5.0mL磷酸钠缓冲液(pH6.8)和0.6mL酶液，从加酶液后1min开始记录每分钟反应体系在470nm波长处的吸光度，连续测定6min，以每克样品(鲜质量)每分钟吸光度变化0.001为1个POD活性单位(U)，酶活性以U/g表示。

1.3.7 腐烂指数的测定

参考芮怀瑾等[14]的方法，将果实按腐烂面积大小分为4级。0级，无腐烂；1级，腐烂面积小于果实面积的10%；2级，腐烂面积占果实面积的10%～30%；3级，腐烂面积大于果实面积30%。按下式计算腐烂指数：腐烂指数/% =(∑(级别×该级果数)/总果数)×100

1.3.8 数据分析方法

每个实验测定重复3次，获得平均值和标准偏差。应用SPSS 19.0软件对所有试验最终数据进行方差分析，采用Duncan’s新复极差法进行方差分析，检验差异显著性(P＜0.05表示差异显著，P＜0.01表示差异极显著)。

2 结果与分析

2.1 不同温度贮藏山竹果壳木质素含量的变化

图 1 不同温度贮藏山竹果壳木质素的变化

Fig.1 Changes of lignin content during storage of mangosteen pericarp at different temperatures

木质素作为植物次生代谢产物，是构成细胞壁次生结构的主要成分。山竹果壳木质素含量的上升是衡量山竹果实贮藏期木质化败坏的最重要的生理指标之一。如图1 所示，在整个贮藏期，山竹果壳木质素含量随着贮藏期的延长均呈上升趋势。在0～3d，低温处理的木质素含量高于常温处理，可能是冷害作用加速了木质化，持续6d左右，但差异不显著。在6～15d贮藏期，低温处理的木质素含量始终低于常温处理，0d时，两种处理组的木质素含量均为16.13g/100g，当贮藏15d后，常温处理的木质素含量比同期低温处理的木质素含量增加14.3%。经差异显著性检验分析，在贮藏第9～15天时，常温与低温处理的木质素含量之间的差异性显著(P＜0.05)。上述结果表明，低温贮藏在一定程度上能抑制山竹果壳木质素的形成，延缓果壳的木质化。徐俐等[15]的研究表明，竹笋低温贮藏时的呼吸强度明显低于常温贮藏，进一步说明了室温条件下鲜竹笋的呼吸作用比低温条件下旺盛，与本实验结果类似。

2.2 不同温度贮藏山竹果壳粗纤维含量的变化

图 2 不同温度贮藏山竹果壳粗纤维含量的变化

Fig.2 Changes of coarse fiber content during storage of

mangosteen pericarp at different temperatures

如图2所示，山竹果壳粗纤维含量随着贮藏期的延长均呈上升趋势。在贮藏0～3d时，低温处理的粗纤维含量高于常温，贮藏3～6d，常温处理的粗纤维急速增加，其中在第9天时达到了稳定值，常温和低温处理的果壳粗纤维含量分别为29.50g/100g和25.37g/100g，常温处理比低温处理的含量高4.13%。经差异显著性检验分析，6d后常温处理与低温之间差异性显著(P＜0.05)。上述结果表明，常温贮藏条件下的山竹果壳粗纤维生成速率较低温处理快，低温贮藏在一定程度上能抑制山竹果壳粗纤维的形成，延缓果壳的衰老。经相关性分析，山竹果壳粗纤维含量与木质素含量相关系数为0.851，表明山竹果壳木质化除了表现为木质素含量的增加，也伴随着粗纤维含量的增加。刘尊英等[16]研究结果表明，降低贮藏温度能显著抑制采后豌豆苗纤维化速率，并有效抑制可溶性糖和蛋白质等营养成分的下降及因叶绿素降解而引起的黄化。

2.3 不同温度贮藏山竹果壳PPO活性的变化

图 3 不同温度贮藏山竹果壳PPO活性的变化

Fig.3 Changes of PPO activity during different temperature storage of mangosteen pericarp at different temperatures

从图3可知，山竹果壳在贮藏期内其多酚氧化酶活性均呈现比较一致的变化，山竹果壳的PPO活性在0～3d内迅速下降，而后3～6d内又呈现上升趋势。6～9d缓慢下降，其中12d活性稍高，差异不显著，总体趋势下降，经差异显著性检验分析，第3天后，各处理间差异显著(P＜0.05)。原因可能为酶和底物接触，又有氧气存在，就会发生木质化。伴随着木质化的进行，山竹果壳表面变得致密坚硬，果壳木质层的不断加厚也使得果实内外环境被逐渐阻隔开来。导致缺少作为反应条件之一的氧气，PPO活性逐渐下降。其次由于PPO作为植物氧化酶系中得一种内源呼吸酶，其活性与新陈代谢密切相关：随着贮藏时间推移，山竹代谢速率的下降导致PPO活性随之降低。以上结果表明：低温处理能较有效降低山竹果壳中PPO活性。吴振先等[17]报道，荔枝PPO活性在果实贮藏过程中也呈现出先降低后升高，最后又降低的变化趋势。

2.4 不同温度贮藏山竹果壳PAL活性的变化

图 4 不同温度贮藏山竹果壳PAL活性的变化

Fig.4 Changes of PAL activity during storage of mangosteen pericarp at different temperatures

苯丙氨酸解氨酶(PAL)是连接初级代谢和苯丙烷类代谢、催化苯丙烷类代谢第一步反应的酶，也是木质化沉积最重要的酶类。从图4可知，在0～3d内，常温处理的PAL活性稍下降，随后在3～6d内上升至峰值，而低温处理的PAL活性在0～6d急剧上升，可能是低温冷害诱导PAL活性升高，常温处理和低温各组处理的峰值分别为170.40U/(g•h)和180.12U/(g•h)，在贮藏后期(6～15d)，各组处理的活性均呈现持续下降的趋势。经差异显著性检验分析，贮藏第3d时低温处理和常温处理的差异性显著(P＜0.05)，低温处理的山竹果壳PAL活性在初期明显高于常温处理的山竹果壳，低温冷害作用加速了木质化沉积。郑永华等[18]研究认为低温诱导枇杷果实PAL活性上升，低温条件下果实PAL活性一直处于较高水平，促进果实木质素的合成，导致冷害症状的出现。

2.5 不同温度贮藏山竹果壳CAD活性的变化

肉桂醇脱氢酶(CAD)是植物木质素合成途径中重要的限速酶，也是木质素单体合成最后阶段的一种酶，从图5得知，两种处理的山竹果的CAD活性呈现不同的变化。在0～3d内，低温和常温各组CAD活性都出现上升趋势，低温显著高于常温，可能是低温诱导CAD活性。在3～6d内，低温活性下降，常温处理的CAD活性增长非常迅速，常温从375U/(g•h)增长到579.67U/(g•h)、低温3d 达到峰值为446U/(g•h)。6～15d 低温处理D的CAD活性变化甚微。9～15d，常温处理的CAD活性呈缓慢增长趋势。经差异显著性检验分析，不同的贮藏期，两种处理的CAD活性均差异显著(P＜0.05)。经相关性分析，山竹果壳的CAD活性与木质素含量的相关系数为0.397，表明CAD能促进山竹果壳木质素含量的增加，并在山竹果壳木质化进程中起到了极其重要的作用。吴锦程等[19]研究得出，枇杷果实贮藏过程中温度对CAD活性影响较大，12℃条件下贮藏的果肉CAD活性显著低于4℃贮果的活性水平，低温诱导了CAD活性的较大增加，从而促进4℃条件下果肉木质素的生成。本实验结果表明不同生理状态下不同实验材料CAD的生理功能有所差别。

图 5 不同温度贮藏山竹果壳CAD活性的变化

Fig.5 Changes of CAD activity during storage of mangosteen pericarp at different temperatures

2.6 不同温度贮藏山竹果壳POD活性的变化

图 6 不同温度贮藏山竹果壳POD活性的变化

Fig.6 Changes of POD activity during storage of mangosteen pericarp at different temperatures

过氧化物酶(POD)是木质素生物合成中最后一步的关键酶，在H2O2参与下催化木质素单体聚合成木质素，参与木质素在细胞壁的聚合，提高组织木质化程度。如图6所示，两种处理的样品POD活性呈现相似的变化趋势，贮藏期间的变化为0～6d POD增加，可以认为是采后逆境的胁迫所致，诱发细胞产生来抵御活性氧的伤害。随着木质化进程，第6～15天POD活性下降。通过木质素相关性分析，0～6d，POD活性与组织木质素含量呈显著正相关。许晓春等[20]发现，荔枝果皮POD活性贮藏初期有一定程度的增加，随着果皮褐变的开始，活性减小, 席玙芳等[21]在相关研究中发现POD活性与组织木质素含量呈显著正相关。

2.7 不同贮藏温度对山竹果肉腐烂指数的变化

图 7 不同贮藏温度山竹果肉腐烂指数的变化

Fig.7 Changes of decay index during storage of mangosteen pulp at different temperatures

果蔬采后腐烂是一个全球性的问题，在世界范围内约有25%的果蔬产品因腐烂变质而不能利用，在山竹果为期15d的贮藏过程中，山竹果肉的色泽呈现乳白色→白色、黄斑点→大面积的黄色的变化，果肉也不同程度地发生自溶现象。采后腐烂一个主要原因是随呼吸作用增强而造成乙烯浓度过高。山竹果肉产生自溶现象，果肉产生自溶现象是由于本身降解酶的作用，破坏了果肉表面的防腐膜，使高糖果汁外溢，引起各种微生物的滋生而加剧了整个果肉的败解。果肉自溶现象除了与果肉本身降解酶和微生物侵染有关外，还因为果肉中果胶含量及存在方式发生了改变和淀粉酶降解淀粉。由图7可以看出，不同处理的山竹果腐烂指数均随着贮藏时间的延长而逐渐增大，但低温处理的腐烂指数低于常温处理，15d常温处理的腐烂率增加了78.89%，低温处理的腐烂率增加了32.22%，可能是低温处理延缓果壳木质化相关酶活性，减少细胞代谢物质含量的积累，保持较低的呼吸强度，从而可以抑制腐烂，其中以低温处理效果最佳。

3 结 论

果蔬组织的木质化由一系列相关酶类控制。多酚氧化酶(PPO)、苯丙氨酸解氨酶(PAL)、肉桂醇脱氢酶(CAD)和过氧化物酶(POD)都参与酚类物质代谢，是木质化过程中的关键酶类。PPO通过参与酚类物质(如绿原酸、香豆素等)的氧化过程，而促进木质素的形成；PAL是木质素生物合成中的限速酶，能催化苯丙氨酸转化为肉桂酸；CAD是苯丙烷类代谢中催化木质素前体香豆醛向香豆醇转化，它是木质素代谢途径中的一个重要环节；而POD则在木质素生物合成的最后一步中通过催化H2O2分解而使木质素单体发生聚合反应形成木质素。本实验中，随着贮藏期的延长，山竹果实的硬度逐渐上升，果实中PAL、POD、PPO及CAD活性表现为不同时期的增加趋势，同时伴随着木质素含量的增加。在促进山竹果壳木质化过程中，CAD起到主导作用，PPO与PAL也能促进木质素的形成积累，这3种酶与木质素含量的相关性均表现为正相关。低温处理虽在贮藏初期有一定的冷害失调，但在整个贮藏期低温能显著抑制木质化相关酶活性的上升，抑制木质素含量的增加，因此能较好地保持山竹果实的新鲜度，延缓出现木质化现象和果肉腐烂。

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