果蔬采后病害的潜伏侵染机理研究进展

白小东,毕 阳*,李永才,王 毅,牛黎莉,王 婷,尚 琪

(甘肃农业大学食品科学与工程学院,甘肃 兰州 730070)

摘 要:潜伏侵染是引起果蔬采后病害的重要因素,病原菌侵染途径多样、侵染时期难以预测,采后处理不能完全控制果蔬潜伏侵染病害发生。潜伏侵染性病原菌附着胞的形成及分泌的致病因子如胞外酶、活性氧(reactive oxygen species,ROS)、pH因子和毒素是病原菌穿透寄主细胞的重要原因,同时寄主组织衰老防卫能力降低也加速了病原菌在寄主细胞内次生菌丝的形成和寄主病症的出现。本文通过对果蔬采后病害的潜伏侵染机理的综述,明确病原菌侵入寄主的机制及病原菌在寄主内长期潜伏的原因,可以有针对性地防治采后病害,对寻找防治潜伏侵染新方法和提高采后病害的防治效率具有理论意义。

关键词:潜伏侵染;采后病害;附着胞;发病机理

潜伏侵染是引起果蔬采后病害的重要因素,不仅造成巨大经济损失,而且对果蔬采后防腐构成了潜在的威胁[1]。多种采后病害的发生与潜伏侵染有关,主要包括热带及亚热带水果的主要病害,如柑橘和芒果蒂腐病、木瓜和香蕉炭疽病等[2-3];温带果品的仁果类中的苹果和梨黑斑病和霉心病、核果类中 的桃褐腐病、浆果类中的葡萄灰霉病、瓜类中的甜瓜白霉病、茄果类中的辣椒果腐病以及地下根茎类中的马铃薯干腐病等[4-7]

潜伏侵染大多发生于果蔬在田间的发育期,真菌和细菌均可引起果蔬潜伏侵染的发生,但以真菌最为常见。典型的潜伏侵染性真菌包括色二孢(Lasiodiplodia sp.)、拟茎点霉(Phomopsis sp.)、葡萄孢(Botrytis sp.)、刺盘孢(Colletotrichum sp.)、链格孢(Alternaria sp.)、链核盘菌(Monilinia sp.)、镰刀菌(Fusarium sp.)等。病原物在果蔬生长期间侵入寄主体内以后,由于寄主体内抗病性物质的存在而使其呈现某种潜伏状态,直到寄主成熟或采收以后,体内抗病性物质降低或消失,病原物才恢复活动,进而导致症状的出现。潜伏侵染病原菌大多在果蔬未成熟时侵入果实组织,甚至在开花期就开始侵入潜伏数个月,直到果实成熟表现相应病害症状。据报道[8],互隔交联孢(Alternaria alternata)在芒果谢花期和着果期开始侵入,成熟期表现出蒂腐病症;在花期侵入苹果梨和甜瓜,在果实膨大期带菌率最高;Fusarium sp.在甜瓜网纹形成期侵入后潜伏于甜瓜表皮网纹组织,直至采后引起病害[9-10];Jitareerat等[11]通过聚合酶链式反应(polymerase chain reaction,PCR)方法在绿芒果中检测到胶孢刺盘孢(Colletotrichum gloeosporioides)的潜伏侵染。灰葡萄孢(Botrytiscinerea)在葡萄果实发育整个过程中均能侵染果实组织,造成果实软腐和脱落[12],不同潜伏侵染病原菌侵染时期呈现多样性的特点,对其侵染规律的确定有待进一步研究。潜伏侵染的发生受多种因素调控,因此,若能系统研究病原物潜伏侵染机理对有效防治采后病害和减少采后损失具有十分重要的意义。

本文综述具有潜伏侵染性病原物的侵染时期、过程及机理,以期为系统探究潜伏侵染的调控机制及控制采后潜伏侵染性病害的发生提供理论基础。

1 潜伏侵染的发生机理

1.1 病原菌的侵入

潜伏侵染性真菌会形成附着胞或侵染菌丝等其他方式通过自然孔口、机械伤口及表皮组织直接侵入果蔬组织[13],但以形成附着胞的潜伏侵染方式为主。真菌分生孢子萌发顶端分泌黏性物质(extracellular matrices,ECM)黏附在寄主表面分化形成芽管,芽管伸长顶端膨大形成附着胞;附着胞会产生侵染钉、分泌胞外酶及活性氧(reactive oxygen species,ROS)等小分子物质,促使其穿透表皮角质层和细胞壁潜伏于寄主组织。温嘉伟[14]对葱紫斑病菌(Alternaria porri)的致病性实验发现其附着胞形成率与侵入率呈显著正相关。显然,胞外分泌物及附着胞的形成对潜伏侵染至关重要。

1.1.1 病原菌对寄主的识别

潜伏侵染的病原物在果实发育的不同阶段侵入,首先分生孢子必须与寄主接触,并且能够黏附于寄主表面形成侵染结构。病原菌通过附着胞或附着枝能感知寄主表皮组织的化学成分或特征[15-16],对其侵入寄主组织非常关键,其中病原物侵染的第一道屏障果皮角质层组分对病原物孢子萌发和侵染结构的形成具有调控作用。据研究报道[17],鳄梨果实表皮蜡质组分中C24和长链醇能刺激C. gloeosporioides分生孢子的萌发和附着胞的形成,而其他大多数长链脂肪醇则对附着胞的形成产生抑制作用,研究发现梨果皮蜡质及其在发育过程中的变化对A. alternata的孢子萌发和菌丝生长具有不同程度的抑制作用[18]。分生孢子在一定条件下萌发产生芽管形成附着胞,并且会分泌一些胞外黏性物质,如胞外酶、多糖、多元醇和糖蛋白等可促进孢子对寄主的黏附识别。据报道[19],环腺苷磷酸(cyclic adenosine mono-phosphate,cAMP)、丝分裂原激活蛋白激酶(mitogen-activated protein kinases,MAPK)信号转导途径、NADPH氧化酶(NADPH oxidase)能调控真菌附着胞形成,作为侵入的基础[20],并且附着胞对寄主的识别还受寄主表面识别蛋白基因、黑色素和甘油合成基因、细胞自噬基因、SNARE蛋白(soluble NSF attachment protein receptor proteins)等因子调控[21],但调控细节及相互关系尚未深入研究。总之,附着胞的形成在真菌识别寄主及两者互作过程中起着非常重要的作用。

1.1.2 机械压力和胞外酶的产生

附着胞侵入寄主组织的主要因素是机械压力[22]和胞外酶,但附着胞侵入寄主两者的主导作用一直以来是争论的焦点。黑色素和甘油是附着胞产生机械压力的关键因子[23]。附着胞成熟的过程在细胞壁内侧形成阻止甘油等溶质外渗的黑色素层,在没有黑色素沉积的附着胞小孔处会产生侵入钉,溶质吸收水分进入细胞内部,使附着胞产生极高的膨胀压力,侵入钉依靠极高的膨胀压力穿透寄主表皮细胞或组织[24]。通过荧光标记法发现甘蓝链格孢(Alternaria brassicicola)在侵染芸苔属植物时黑色素控制基因BRM2和AMR大量表达,说明黑色素与链格孢菌侵入寄主相关[25];黑色素基因突变株和使用黑色素合成抑制剂导致附着胞不能积累高膨压和形成侵入钉,丧失了穿透寄主表皮的能力[26]

真菌产生的胞外酶可以降解寄主细胞壁,从寄主组织中获取生长代谢所需的能量,包括角质酶、纤维素酶、半纤维素酶、果胶酶、多酚氧化酶以及部分蛋白酶等[27]。在C. gloeosporioides侵染木瓜、桃褐腐病菌(Monilinia fructicola )侵入桃果实过程中多聚半乳糖醛酸酶(polygalacturonase,PG)及角质酶基因大量表达,说明病原菌产生的PG和角质酶对其侵入起到了重要的促进作用[28-30]。真菌胞外酶能破坏寄主细胞并干扰其正常生理代谢功能,在病原物摄取营养和消除寄主的机械屏障中起重要作用[31]。因此,可能附着胞产生的机械压力与胞外酶在其侵入寄主组织中具有协同作用,共同导致了侵染钉对寄主的穿透。

1.1.3 ROS

ROS在病原物与寄主互作中扮演重要的角色。一般认为,ROS是由寄主产生的,但有研究表明病原菌也可产生ROS,并且其含量与病原物的致病性相关[32],真菌NOX基因的大量表达促进了ROS积累对病原物的致病性具有重要作用[33]。已发现B. cinerea在侵染中能在菌丝内部和周围积累ROS,并且ROS水平与其毒力呈正相关[34],其bcNOXA和bcNOXB基因突变株的致病性较低[35]。稻瘟病菌(Magnaporthe oryzae)的NOX1和NOX2基因敲除后造成了病原物严重的致病性缺陷,削弱其形成附着胞并侵入表皮角质层的能力,人为增加突变株培养中ROS水平能恢复其致病能力[20];硫色镰刀菌(Fusarium sulphureum)与马铃薯块茎互作产生的ROS显著加速寄主脂质过氧化[36]。此外,病原菌产生的ROS也参与了自身侵染结构的形成。据报道[37],A. alternata产生的ROS能促进自身分生孢子的形成和附着胞对细胞壁的穿透性,桃花花瓣接种M. fructicola的孢子后,用对M. fructicola的孢子萌发没有抑制效果的抗氧化剂抑制ROS后,侵染得到抑制或阻止[38]。综上所述,NOX调控的ROS在潜伏侵染病原菌侵入寄主组织过程中发挥了重要作用,但寄主对病原物产生ROS的调控机制有待进一步研究。

1.2 寄主抗菌性

潜伏侵染性真菌穿透寄主细胞壁后在寄主表皮细胞形成初生菌丝,从寄主组织获取维持自身生长代谢所需的营养物质;果实受到病原菌侵染后会引发寄主系统获得性抗病性(systemic acquired resisrance,SAR),导致病程相关蛋白(pathogenesis related proteins,PR)基因表达,PR-2和PR-3分别具有β-1,3-葡聚糖酶和几丁质酶活性,对植物抗病性具有重要作用;此外,预合成抗真菌物质积累[18]、植保素的合成及启动防卫反应信号的级联传导[39],暂时限制真菌初生菌丝的生长和扩展。

潜伏侵染性真菌穿透寄主细胞壁后在寄主表皮细胞形成初生菌丝,从寄主组织获取维持自身生长代谢所需的营养物质;果实受到病原菌侵染后会引发一系列自身防御反应,如预合成抗真菌物质积累;果实细胞壁是抵抗病原物侵入的第一道屏障,细胞壁组分在抑制病原菌侵入过程中发挥了重要作用,研究发现在芒果未成熟的果皮中苯二酚-5-十七碳-12-烯和间苯二酚-5-十五烷[40]、桃果皮中的酚酸对M. fructicola未成熟苹果表皮的绿原酸[41]、鳄梨表皮的二烯类物质[42]、柑橘表皮的单萜醛和柠檬醛[43]、梨表皮的邻苯二甲酸酯类等[44]均可有效地抑制已侵入的病原物潜伏侵染的扩展。此外,果蔬相关蛋白被激活,可通过苯丙烷途径、莽草酸途径以及肉桂酸途径形成酚类物质、木质素前体如咖啡酸、β-香豆酸、阿魏酸和松柏醇等可直接毒杀病原物,抑制病原菌的生长繁殖产生,但随着果实成熟,果实经过复杂的生理变化,表皮组分变化及细胞壁软化,它们的含量均随果实的成熟而降低[45],如原果胶大量转化为可溶性果胶,从而有利于病原物果胶酶的作用,促进了病原菌的侵入。此外,在植物抗病过程中水杨酸(salicylic acid,SA)、茉莉酸(jasmonic acid,JA)及茉莉酸甲酯(methyl jasmonate,MeJA)、乙烯、寡聚糖、脱落酸、多胺、β-氨基丁酸(β-aminobutyric acid,BABA)及部分脂肪酸也可能起信号分子作用[46],但这些信号分子转导途径及参与的信号通路尚未清楚。总之,果蔬抗菌物质及信号分子对病原物的侵染过程具有重要的调控作用,果实成熟度的增加及抗菌物质的下降加速了病原菌菌丝在果实组织内的扩展和果实发病,但深入的调控机制尚有待进一步研究。

1.3 病原菌菌丝的扩展

病原物在寄主细胞内定殖,由于受寄主组织抗菌物质的抑制,仅依靠形成初生菌丝获取营养物质来维持潜伏阶段的自身代谢,随着果实自身防卫能力下降,病原物会分泌一些致病因子,如pH因子和毒素,既促进了病原菌腐生菌丝的形成和扩展,又导致果实自身组织酸化或碱化和细胞功能紊乱,甚至造成组织细胞死亡,从而使果实逐渐呈现特定病害症状。

1.3.1 pH因子

病原菌在侵染寄主过程中会通过分泌一些pH调节因子介导寄主环境pH值的改变,使寄主组织碱化或酸化,为胞外酶提供最适pH值和保持自身细胞内一个稳定的pH值,决定了病原菌成功杀死寄主细胞组织的能力,具有改变pH值能力的一些潜伏侵染性病原菌有Colletotrichum spp.、A. alternata、B. cinerea和尖孢镰刀菌(Fusarium oxysporum)等;Colletotrichum sp.、F. oxysporum和A. alternata等分泌活性胺,B. cinerea等分泌排泄有机酸或H+[47-50]。据报道[51-52],接种C. gloeosporioides的番茄分泌活性胺直接激活NOX导致产生大量活性ROS和寄主细胞程序化死亡(programmed cell death,PCD);活性胺可改变K+/H+浓度并伴随Ca2+流入和Cl流出,导致质膜去极化,破坏寄主膜电位平衡。此外,B. cinerea分泌的草酸(oxalic acid,OA)可使寄主环境酸化和钙离子螯合,抑制寄主细胞壁胼胝质的积累[53]。可知pH值在真菌致病过程中扮演重要的角色,果实腐败症状的加速也与pH值之间有一定的联系。

1.3.2 毒素

毒素是病原物产生的次生代谢产物,是病原物与植物间相互识别、相互作用过程中的产物,分为寄主选择性毒素(host specific toxin,HST)和非寄主选择性毒素(non-host specific toxin,NHST),其中HST只对产生该毒素的病原物感病寄主表现毒性,而对抗病寄主或非寄主植物不表现毒性,NHST与采后病害的发生密切相关,对寄主的影响不表现选择性。有研究认为毒素能使线粒体超微结构发生显著的变化,如膜破坏、脊膨胀、空泡化、基质电子密度降低、线粒体基质及脊数减少以至消失等[54]。另外,毒素还可引起液泡、内质网、核糖体和细胞核的膜破裂和泡囊化。据报道[55],镰刀菌代谢产生镰孢酸(fusaric acid,FA)毒素使质膜损伤。A. alternata毒素能破坏柑橘细胞中ROS清除系统中的过氧化物酶和抗坏血酸过氧化物酶系,从而导致ROS累积过量,进而损伤细胞组织,最终表现出病害症状。总之,病原菌毒素的作用位点多样,主要是在寄主细胞质膜、线粒体等细胞结构上;毒素会破坏细胞的膜体系,严重影响植物的代谢过程及能量改变,对寄主蛋白、核酸、酶和水分等引起一系列不良反应,导致生理失调,加速果实组织细胞衰老死亡,但具体功能尚未系统研究清楚。随着基因组和蛋白质组学技术的进一步发展,参与调控其毒素生物合成的途径和功能基因有待被鉴定和验证。

2 结 语

在潜伏侵染过程中,病原菌附着胞分泌的ECM与寄主的识别及对寄主表皮组织的穿透至关重要,在潜伏侵染防治中应从附着胞ECM和侵入钉形成以及与病原物相关分子识别(pathogen-associated molecular pattern,PAMP)的机制进行深入探究,阻止其对寄主的黏附和穿透,降低侵染率。此外,不同致病基因参与真菌附着胞的侵入和次生菌丝的形成,如pH致病基因的激活、NOX基因和毒素相关基因的表达加速了果实组织细胞的衰老死亡;随着果实成熟,寄主抗真菌物质的下降也加速了病原菌次生菌丝在果实组织内的迅速扩展,导致病症的提前出现。随着分子技术的发展,利用差减cDNA克隆、启动子探针文库等技术找到并分析参与致病过程的基因和寄主对病原菌致病因子的响应调控模式,明确哪些真菌致病因子促进病原菌次生菌丝的形成是探究病原真菌潜伏侵染分子机制的关键。此外,MAPK信号转导系统参与多种病原真菌的潜伏侵染,其中高渗甘油(high osmolarity glycerol,HOG)MAPK信号转导途径介导着真菌对高渗透压环境的适应性以及对寄主的侵入[56]。总之,应广泛地运用基因转录组学、蛋白组学和代谢组学,多种方法结合明晰调控病原菌在果实组织中潜伏侵染信号转导过程的关键因素,有利于寻找延迟或控制潜伏侵染发生的新方法。

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Mechanism of Latent Infection for Postharvest Diseases of Fruits and Vegetables

BAI Xiaodong, BI Yang*, LI Yongcai, WANG Yi, NIU Lili, WANG Ting, SHANG Qi
(College of Food Science and Engineering, Gansu Agricultural University, Lanzhou 730070, China)

Abstract: Latent infection is an important factor for causing postharvest diseases because of dive rse pathogen infection pathways and unpredictable infection periods so that its occurrence cannot be controlled completely by postharvest handling. Its appressorium and secreting virulence factors, such as extracellular enzymes, reactive oxygen species (ROS), pH and toxins are important for penetrating host cells, while host tissue senescence also can accelerate secondary hyphae formation in host cells and occurrence of host diseases. The invasive pathogens and long-term potential of the host cells are reviewed clearly in this paper, and the targets for preventing the occurrence of postharvest diseases have theoretical significance to discover new ways of latent infection and improve the efficiency of postharvest disease prevention.

Key words: latent infection; postharvest diseases; appressorium; pathogenesis

doi:10.7506/spkx1002-6630-201507050

中图分类号:TS201.3

文献标志码:A

文章编号:1002-6630(2015)07-0278-05

*通信作者:毕阳(1962—),男,教授,博士,研究方向为采后生物学与技术。E-mail:biyang@gsau.edu.cn

作者简介:白小东(1988—),男,硕士,研究方向为采后防腐与保鲜。E-mail:bxdstar@gmail.com

基金项目:西北特色水果贮运保鲜技术集成与示范项目(201303075)

收稿日期:2014-06-15