湘西香醋对秀丽隐杆线虫体内抗氧化作用

（湖南农业大学食品科学技术学院，食品科学与生物技术湖南省重点实验室，湖南长沙 410128）

摘要：本研究对秀丽隐杆线虫分别饲喂配制白醋、酿造白醋、发酵1 a香醋以及湘西原香醋，通过测定其体内活性氧（reactive oxygen species，ROS）含量，谷胱甘肽过氧化物酶（glutathione peroxidase，GSH-Px）、超氧化物歧化酶（superoxide dismutase，SOD）、过氧化氢酶（catalase，CAT）活力以及细胞凋亡相关蛋白表达情况，对湘西香醋体内抗氧化作用进行评价。结果表明：湘西香醋具有明显抗氧化效果，与对照组相比，发酵1 a香醋组与湘西原香醋组秀丽隐杆线虫体内ROS含量明显降低（P＜0.01），分别为对照组的24.03%、39.44%。3 种抗氧化酶活力明显升高（P＜0.01），湘西原香醋组秀丽隐杆线虫体内GSH-Px、SOD、CAT活力分别为对照组的2、1.3、3 倍。发酵1 a香醋组与湘西原香醋组秀丽隐杆线虫体内凋亡蛋白CED-3表达量明显降低，分别为对照组的53.42%、73.39 %，抗凋亡蛋白CED-9表达量显著升高，分别约为对照组的7 倍和6 倍（P＜0.01）。湘西香醋在秀丽隐杆线虫体内具有较强抗氧化作用。

关键词：醋；秀丽隐杆线虫；活性氧；抗氧化酶；细胞凋亡

食醋是一种常见的调味品，我国是食醋生产及消费大国。2013年我国食醋总产量约为250 万t [1]，食醋也正朝着产品功能化、市场专业化、生产工业化、消费理性化等几个方面发展 [2]。有文献报道，食醋具有杀菌、抗病毒、软化血管、预防动脉粥样硬化、抗氧化等生理功能 [3]，近年来大量醋功能性饮料已被开发，并受到广大消费者的欢迎。湘西原香醋为湖南省吉首市特产，其色泽棕红透明、口感柔和甘甜、风味清香。湘西原香醋是以当地产的“黄金叶”、“辣蓼草”等野生中草药自然发酵制曲，以大米、泉水为原料，采用天然液态发酵方式酿造，并经过两年陈酿而得的成品。

自由基又称为游离基，细胞在新陈代谢过程中会产生很多自由基，环境中化学污染以及异物刺激等因素也会导致体内自由基的增加，体内自由基参与一些如吞噬作用、细胞分裂、能量代谢等生理活动 [4]。而体内过多自由基的积累则会促进细胞凋亡以及使得DNA分子中的5-甲基胞嘧啶发生改变从而使得DNA分子断裂 [5]；在生物老化过程中，自由基积累也会导致体内蛋白羰基含量增多，从而促进老化 [6]。

秀丽隐杆线虫（Caenorhabditis elegans）是一种新型模式生物，以活的大肠杆菌（E. coli）OP50为食物，秀丽隐杆线虫具有结构简单、身体透明、繁殖周期短、能感知气味及味道、对光线和温度有反应等生理特点 [7]。此外，对秀丽隐杆线虫基因组测序已经完成，发现其中60%～80%基因与人类相关基因高度保守，因此秀丽隐杆线虫成为了一种受广大科研工作者欢迎的模式生物 [8]。秀丽隐杆线虫在抗氧化作用方面的研究也有较多报道，例如Ishikado等 [9]用白柳叶提取物对秀丽隐杆线虫突变体gcs-1::Δ2::GFP进行给药，结果发现白柳叶提取物能够促进线虫体内SNK-1氧化应激通道中的抗氧化基因的表达，激活抗氧化蛋白如抗氧化酶类，从而结合并清除自由基，起到保护细胞、延长寿命的功效。

目前已有较多研究结果证实食醋具有抗氧化作用 [10-12]，本实验主要研究湘西原香醋在秀丽隐杆线虫体内的抗氧化作用，为揭示我国传统特色调味品的生理功能特性提供科学依据。

1 材料与方法

野生型秀丽隐杆线虫C. elegans（Bristol N2）以及大肠杆菌（E. coli）OP50均为东南大学公共卫生学院孔璐教授惠赠。

湘西原香醋（发酵1a后陈酿1a）以及发酵1 a香醋采自湘西某企业；长沙白醋（配制、酿造各一瓶）购自长沙湘桦超市。

NGM培养基、LB液体培养基、磷酸盐缓冲液（phosphate buffered saline，PBS）、M9缓冲液均参照文献[13]配制而成；2’,7’-二氯二氢荧光素二乙酯（2’，7’-dichlorodihydrofluorescein diacetate，H 2DCF-DA）美国Sigma公司；谷胱甘肽过氧化物酶（glutathione peroxidase，GSH-Px）测试盒、超氧化物歧化酶（superoxide dismutase，SOD）测试盒、过氧化氢酶（catalase，CAT）测试盒南京建成生物工程研究所；美丽线虫凋亡基因（ced-3）酶联免疫吸附（enzymelinked immunosorbent assay，ELISA）检测试剂盒、秀丽隐杆线虫CED-9蛋白试剂盒（人Bcl-2样蛋白1（Bcl2L1））ELISA检测试剂盒美国RB公司。

MJX-250B-Z电热恒温培养箱上海博迅实业有限公司；SW-CJ-1FD单人单面净化操作台苏州净化设备有限公司；J3870C立式灭菌锅山东新华医疗器械股份有限公司；KW-1000DA数显恒温水浴锅上海浦东物理光学仪器厂；Varioskan Flash多孔化学发光检测仪、Varioskan Flash多功能酶标仪美国Therm Scientific公司；BL92-IIDL超声波细胞粉碎机无锡沃信仪器有限公司。

本实验以配制白醋、酿造白醋、发酵1 a香醋以及湘西原香醋为研究对象。以湘西原香醋pH值为准，将其余3 种醋液pH值调至一致。用0.22 μm滤菌头过滤后直接添加135 μL于倒有NGM培养基的9 cm平皿上并涂布均匀。待平板上醋液干燥后，涂布大肠杆菌OP50，涂布时应尽量离平皿边缘0.5～1 cm左右，以防止线虫爬至平皿边缘。

挑取20 条处于L4期的秀丽隐杆线虫至涂有E. coli OP50的NGM培养基平板上，在20 ℃恒温箱中培养2 h后将线虫挑走，将平板于20 ℃恒温箱中培养48～50 h后便可得到同期化的秀丽隐杆线虫。

1.3.3 秀丽隐杆线虫体内活性氧（reactive oxygen species，ROS）水平的测定

参照文献[14]的方法并经适当修改：分别将L4期秀丽隐杆线虫挑取至分别均匀涂布了135 μL配制白醋、酿造白醋、发酵1 a香醋、湘西原香醋醋液以及E. coli OP50菌液的NGM平板上，每个平板挑取30 条，以M9缓冲液代替食醋的NGM平板为对照组。

给药48 h后，向平板中加入200 μL PBST（PBS中含有0.5%吐温-20）洗涤秀丽隐杆线虫20 min，以排除线虫体内食醋；向96 孔板中加入10 μL PBST、70 μL PBS，将线虫转移至对应孔中；随后加入20 μL 250 μmol/L H 2DCF-DA，加入少量E. coli OP50菌液，以促进线虫更好吸收H 2DCF-DA；将96 孔板放置于20 ℃摇床孵育30 min，并盖上盖子，以免蒸发；利用多孔化学发光检测仪进行荧光检测，激发波长485 nm，发射波长535 nm。

每个平板挑取（100f5）条秀丽隐杆线虫，其余操作同1.3.3.1节。

给药48 h后，将100 条线虫挑至1.5 mL EP管中，加入1 mL PBS，于超声波细胞破碎仪以破碎功率900 W、破碎总时间12 s（超声3 s，间隔3 s）为超声参数对线虫进行破碎。待虫体裂解后，将混合液4 000 r/min离心15 min，将上清液小心转移至新EP管中，于60 ℃水浴15 min，待其冷却后，4 000 r/min离心20 min，上清液即为酶液提取液，将酶液提取液转移至新1.5 mL EP管中，4 ℃保存备用 [15]。

各组线虫GSH-Px、SOD以及CAT活力的测定分别严格按照南京建成生物工程研究所生产试剂盒说明书要求进行。

根据试剂盒说明书，3 种酶活力单位（U）的定义分别为：1）GSH-Px活力单位：每毫克蛋白质，扣除非酶反应的作用，每分钟使反应体系中GSH浓度降低1 μmol/L为一个酶活力单位；2）SOD活力单位：每毫克组织蛋白在1 mL反应液中SOD抑制率达50%时所对应的SOD量为一个酶活力单位；3）CAT活力单位：每毫克组织蛋白每秒分解1 μmol H 2O 2的量为一个酶活力单位。

给药5 d后，将100 条线虫挑至1.5 mL EP管中，加入500 μL M9缓冲液，2 000 r/min离心30 s，重复5 次，以清洗线虫身上食醋以及E. coli OP50。利用超声波细胞破碎仪以破碎功率900 W、破碎总时间12 s（超声3 s，间隔3 s）为超声参数对线虫进行细胞破碎。破碎匀浆于4 000 r/min离心10 min，小心将上清液分装至100 μL EP管中，做好标记于－20 ℃保存。

各组线虫CED-3以及CED-9表达量分别严格按照试剂盒说明书要求进行测定。CED-3含量以CED-3标准蛋白（IU/L）表示，根据标准曲线方程A=0.202C+0.071（R 2=0.992）来计算线虫匀浆中CED-3蛋白含量，其中A为吸光度，C为标准CED-3蛋白含量（IU/L）。CED-9含量以CED-9标准蛋白（ng/mL）表示，根据标准曲线方程A=0.007C+0.540（R 2=0.991）来计算线虫匀浆中CED-9蛋白含量，其中A为吸光度，C为标准CED-9蛋白质量浓度（ng/mL）。

实验结果以Excel 2007以及SPSS 19.0统计软件进行统计分析，结果均以fs表示。

2 结果与分析

秀丽隐杆线虫体内ROS含量以DCF荧光强度表示，如表1、图1所示，与对照组相比，给药4 种食醋的线虫体内ROS含量明显降低，其中酿造白醋组线虫体内ROS含量显著下降（P＜0.05），而发酵1 a香醋组和湘西原香醋组线虫体内ROS含量均极显著下降（P＜0.01）；而配制白醋组线虫体内ROS含量与对照组不存在显著差异（P＞0.05）。与酿造白醋组相比，发酵1 a香醋组和湘西原香醋组线虫体内ROS含量亦极显著降低（P＜0.01）。发酵1 a香醋组秀丽隐杆线虫体内DCF荧光强度仅为12.38，与对照组相比下降了75.97%，与酿造白醋组相比下降了63.80%，可见发酵1 a香醋对ROS的清除效果最好。

表1 4 种食醋对秀丽隐杆线虫体内DCF荧光强度的影响
Table 1 Effect of four kinds of vinegar on DCF fluorescence intensity in C. elegans

注： *. 与对照组相比，差异显著（P＜0.05）； * *.与对照组相比，差异极显著（P＜0.01）；ΔΔ.与酿造白醋组相比，差异极显著（P＜0.01）；#. 与发酵1 a香醋组相比，差异显著（P＜0.05）。表 2同。

指标对照组配制白醋组酿造白醋组发酵1 a香醋组湘西原香醋组DCF荧光强度 51.51f0.42 41.33f0.52 34.20f0.41 *12.38f0.45 * * ΔΔ20.31f0.38 * * ΔΔ#

图1 4 种食醋对秀丽隐杆线虫体内ROS含量的影响
Fig.1 Effect of four kinds of vinegar on ROS level in C. elegans

设对照组的值为100%，其他组与其进行比较得到相对值。下同。

秀丽隐杆线虫体内GSH-Px、SOD、CAT 3 种抗氧化酶活力如图2所示，4 种食醋均能提高线虫体内3 种抗氧化酶活性。与对照组相比，酿造白醋组与发酵1 a香醋组线虫体内GSH-Px活力极显著提高，分别为对照组的2.3 倍与2.7 倍（P＜0.01）。湘西原香醋与配制白醋作用效果相似，线虫体内GSH-Px活力为对照组的2 倍（P＜0.01），但是效果不如酿造白醋组与发酵1 a香醋组强。与配制白醋组相比，3 种酿造食醋均能明显提高线虫体内SOD和CAT活力；湘西原香醋组线虫体内SOD、CAT活力分别为对照组的1.3、3 倍；与酿造白醋组以及发酵1 a香醋组相比，湘西原香醋组线虫体内CAT活力分别提高了32.45%、29.73%（P＜0.05）。

图2 4 种食醋处理对线虫体内抗氧化酶活力的影响
Fig.2 Effect of four kinds of vinegar on the relative activity of three antioxidant enzymes in C. elegans

*.与对照组相比，差异显著（P＜0.05）； * *.与对照组相比，差异极显著（P＜0.01）；Δ.与酿造白醋组相比，差异显著（P＜0.05）；ΔΔ.与酿造白醋组相比，差异极显著（P＜0.01）；#.与发酵1 a香醋组相比，差异显著（P＜0.05）；##.与发酵1 a香醋组相比，差异极显著（P＜0.01）。

秀丽隐杆线虫体内CED-3、CED-9含量如表2及图3、4所示，4 种食醋处理均使线虫体内凋亡蛋白CED-3的表达量较对照组有所下降，其中发酵1 a香醋组线虫体内CED-3含量降低了46.57%（P＜0.05）；与酿造白醋组相比，发酵1 a香醋组线虫体内CED-3表达量下降了37.53%（P＜0.05）。与对照组相比，4 种食醋处理均使线虫体内CED-9含量升高（P＜0.01），与配制白醋组相比，3 种酿造食醋组更能促进CED-9表达；与酿造白醋组比较，发酵1 a香醋组与湘西原香醋组线虫体内CED-9含量分别提高了45.48%、30.90%（P＜0.01）。以上结果说明，发酵1 a香醋对于减少线虫体内CED-3含量以及提高CED-9含量均有较明显的作用。

表2 4 种食醋处理线虫体内CED-3以及CED-9含量比较
Table 2 Effect of four kinds of vinegar on CED-3 and CED-9 levels in C. elegans

指标对照组配制白醋组酿造白醋组发酵1 a香醋组湘西原香醋组CED-3含量/（IU/L） 5.11f0.85 4.94f0.64 4.37f0.37 2.73f0.18 * Δ3.75f0.49 CED-9含量/（ng/mL）20.80f6.2867.83f6.25 * *101.86f16.23 * *148.19f14.81 * * ΔΔ133.34f6.19 * * ΔΔ

图3 4 种食醋处理对秀丽隐杆线虫体内CED-3含量的影响
Fig.3 Effect of four kinds of vinegar on CED-3 level in C. elegans

图4 4 种食醋处理对秀丽隐杆线虫体内CED-9含量的影响
Fig.4 Effect of four kinds of vinegar on CED-9 level in C. elegans

3 讨论

本实验利用秀丽隐杆线虫为模式生物，对湘西香醋的体内抗氧化作用进行探究，结果发现湘西香醋组与对照组以及配制白醋组、酿造白醋组相比，对秀丽隐杆线虫体内ROS具有更好的清除作用，能够明显提高线虫体内GSH-Px、SOD、CAT这3 种抗氧化酶的活力，并且既能减少线虫体内凋亡蛋白CED-3的表达，也能提高抗凋亡CED-9表达量。结合湘西香醋生产所用原料以及酿造工艺 [16]可知，中草药原料中抗氧化物质如多酚类物质 [17-18]能够进入到香醋中，同时发酵过程中微生物如红曲霉在发酵过程中也会产生具有抗氧化作用的功能性物质 [19]，从而使得香醋含有大量抗氧化功能活性物质。有研究表明，湘西原香醋中总酯、氨基态氮含量以及还原糖含量均处于较高水平 [20]，这也使得湘西原香醋具有独特的风味。有研究发现香醋中总酚含量以及总黄酮含量分别达到2.21、1.62 mg/mL，并且具有较好的体外清除自由基能力 [21]。对于湘西原香醋抗氧化作用的研究，近年也有报道，王挥等 [22]发现湘西原香醋对肌肉注射黄体酮小鼠产生的黄褐斑具有淡化作用，主要作用机制为降低小鼠皮肤组织丙二醛以及NO含量，并同时提高了SOD活力。因此可以证实香醋能够激活线虫体内抗氧化酶，增强其催化活性。另有报道称秀丽隐杆线虫体内细胞凋亡信号通道与人类相似 [23]，其中主要基因以及蛋白如表3所示。当细胞接收到凋亡信号时，秀丽隐杆线虫细胞能够在转录水平上上调促凋亡蛋白EGL-1的表达；EGL-1能够与CED-9结合，并使得CED-9构象发生变化，从而释放CED-4二聚体，CED-4二聚体进一步寡聚形成CED-4凋亡小体，凋亡小体能够激活CED-3，引起细胞凋亡 [24]。而线虫CED-9蛋白是哺乳动物抗凋亡蛋白Bcl-2家族成员中的一员，能与CED-4二聚体结合，从而拮抗细胞凋亡 [25]。

表3 秀丽隐杆线虫细胞凋亡信号通道主要基因及蛋白 [24-25]
Table 3 Core apoptosis pathway of C. elegans [24-25]

基因蛋白家族作用egl-1 EGL-1 改变CED-9构象并抑制其蛋白活性ced-9 CED-9 与CED-4结合抑制细胞凋亡ced-4 CED-4 凋亡激活因子ced-3 CED-3 细胞凋亡执行蛋白

综合以上结果可知，湘西原香醋对秀丽隐杆线虫体内抗氧化具有一定的保护作用。然而湘西原香醋与没有经过陈酿的发酵1 a香醋在抗氧化能力上有所差异，由此可以推断香醋在陈酿过程中，其中一些抗氧化物质组分发生变化，从而导致发酵时间不同的香醋在体内所起的作用有所差异。因此，对不同发酵时间的湘西原香醋中抗氧化活性物质组分鉴定和功能作用仍需进一步研究，从而为揭示我国传统特色香醋抗氧化作用提供科学依据，对功能食醋的开发具有重大意义。

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In Vivo Antioxidant Activity of Xiangxi Vinegar： A Study in Caenorhabditis elegans

HUANG Runting， LI Zongjun *， TAN Ya， DU Sha， WU Shuo， WU Jing
(Hunan Province Key Laboratory of Food Science and Biotechnology, College of Food Science and Technology, Hunan Agricultural University, Changsha 410128, China)

Abstract：The antioxidant activity of Xiangxi vinegar was evaluated by determining the level of reactive oxygen species（ROS）， the activities of glutathione peroxidase （GSH-Px）， superoxide dismutase （SOD） and catalase （CAT）， and cell apoptosis in Caenorhabditis elegans. The results showed that Xiangxi vinegar had a remarkable antioxidant effect in C. elegans. Compared with the control group （M9 buffer）， the level of ROS in Caenorhabditis elegans treated with one-year fermented， one-year aged Xiangxi vinegar and one-year fermented Xiangxi vinegar decreased significantly （P ＜ 0.01） by 39.44% and 24.03%， respectively. The activities of GSH-Px， SOD and CAT in the first treatment group increased remarkably (P ＜ 0.01） compared with the control group， showing a 2-， 1.3- and 3-fold increase， respectively. The expression level of CED-3 in both Xiangxi vinegar treatment groups dropped significantly to 53.42% and 73.39% of the control group， respectively， whereas the expression level of CED-9 in the treatment groups increased significantly （P ＜ 0.01） 7 and 6 times， respectively. Therefore，Xiangxi vinegar has strong antioxidant activity in C. elegans.

Key words：vinegar； Caenorhabditis elegans； reactive oxygen species； antioxidant enzymes； apoptosis

黄润庭，李宗军，谭雅，等. 湘西香醋对秀丽隐杆线虫体内抗氧化作用［J］. 食品科学， 2016， 37（7）： 208-212. DOI：10.7506/ spkx1002-6630-201607038. http：//www.spkx.net.cn

HUANG Runting， LI Zongjun， TAN Ya， et al. In vivo antioxidant activity of Xiangxi vinegar： a study in Caenorhabditis elegans［J］. Food Science， 2016， 37（7）： 208-212. （in Chinese with English abstract） DOI：10.7506/spkx1002-6630-201607038. http：//www.spkx.net.cn

作者简介：黄润庭（1990—），女，硕士研究生，研究方向为食品生物技术。E-mail：tammywong@yeah.net

*通信作者：李宗军（1968—），男，教授，博士，研究方向为食品生物技术。E-mail：hnlizongjun@163.com

湘西香醋对秀丽隐杆线虫体内抗氧化作用

1 材料与方法

2 结果与分析

3 讨 论

3 讨论