马齿苋多糖POPⅡ和POPⅢ的抗肿瘤及提高免疫力作用

（1.黑龙江八一农垦大学食品学院，黑龙江大庆 163319；2.黑龙江八一农垦大学生命科学技术学院，黑龙江大庆 163319）

摘要：从马齿苋中分离纯化出2 种多糖组分POPⅡ和POPⅢ，为了解其抗肿瘤及提高免疫力的效果，对在足趾皮下接种荷Lewis肺癌的小鼠腹腔给药，马齿苋多糖POPⅡ和POPⅢ各分别以50、100 mg/kg（以体质量计）剂量腹腔注射10 d，以环磷酰胺为抗肿瘤阳性对照、云芝糖肽为提高免疫力阳性对照、等体积的生理盐水为阴性对照进行实验。结果表明，50、100 mg/kg剂量的马齿苋多糖POPⅡ和POPⅢ对Lewis肺癌荷瘤的抑制率分别为35.10%、41.01%和36.91%、45.11%，两者与阴性对照之间的差异均达显著水平（P＜0.05）。免疫实验表明，马齿苋多糖POPⅡ和POPⅢ对荷Lewis肺癌小鼠自然杀伤（natural killer，NK）细胞毒活性有明显的激活作用，二者均能显著提高NK细胞活性，与阴性对照之间的差异均达显著水平（P＜0.05）。同时，POPⅡ和POPⅢ能促进荷瘤小鼠淋巴细胞的转化，刺激指数均在1.27～1.33之间，两者与阴性对照之间的差异均达显著水平（P＜0.05）。此外，马齿苋多糖POPⅡ和POPⅢ均能提高正常小鼠的胸腺指数和脾指数。因此，马齿苋多糖POPⅡ和POPⅢ具有显著的抗肿瘤及提高免疫力的功效。

多糖是由单糖基通过糖苷键连接而成的含醛基或酮基的天然高分子聚合物。目前，研究发现的具有抗肿瘤活性的多糖主要来自动物、植物和微生物，其免疫增强作用早已为人们所熟知。近年来，越来越多的研究证明，多糖不仅能够治疗多种免疫缺陷病，还能治疗对机体具有严重损伤的癌症 [1-6]。所以，天然植物中多糖成分的抗肿瘤活性受到了越来越多的关注。

马齿苋（Portulace oleracea L.）是一种药食两用植物，在我国资源储备极其丰富，其所包含的有效化学成分主要有多糖类 [7-8]、黄酮类 [9]、生物碱 [10-11]以及香豆素类等 [12]。与其他植物多糖一样，马齿苋多糖具有广泛的药理作用，除有提高免疫力、抗衰老、降血糖等作用外，还具有明显的抗肿瘤作用 [13-16]。崔旻等 [17]的研究结果表明，马齿苋多糖可使小鼠的T淋巴细胞数量增加，可抑制肝癌细胞SMMC7721的增加并降低S 180荷瘤小鼠腹水瘤的分裂指数；王晓波等 [18]的研究也表明马齿苋多糖对S 180荷瘤小鼠有明显的抑瘤作用；Zhao Rui等 [19]的研究结果显示，马齿苋多糖能够增强宫颈癌荷瘤鼠的免疫功能，使荷瘤鼠的肿瘤体积明显缩小；丁虹等 [20]研究发现马齿苋多糖还能抑制宫颈癌移植瘤的生长。但是，现有文献中用于抗肿瘤与提高免疫力研究的马齿苋多糖，多为没有进行纯化的粗多糖，多糖组分不够明确。为了进一步明确马齿苋多糖组分对肺癌体内肿瘤的抑制效果，本实验采用荷Lewis肺癌小鼠体内肿瘤模型，研究马齿苋多糖组分POPⅡ和POPⅢ的抑瘤率以及对荷Lewis肺癌小鼠的自然杀伤（natural killer，NK）细胞及淋巴细胞转化的活性；同时研究该多糖组分对正常小鼠免疫器官（脾脏、胸腺）的影响，以期为马齿苋多糖组分POPⅡ和POPⅢ的抗肿瘤应用提供理论依据和实验基础。

1 材料与方法

小鼠L929培养细胞均由上海医药工业研究院药理室培养及体内传代维持。

实验用C57BL/6小鼠由上海医药工业研究院动物组供给，合格证号：沪合动证字第11 7号，体质量19～22 g，雌性；昆明种小鼠，体质量20～22 g，雌雄各半，由延边大学医学院动物实验中心提供。

注射用环磷酰胺（cyclophosphamide，CTX）上海华联制药厂；云芝糖肽（云芝多糖含量41%）上海中西药业股份有限公司；吐温-80（分析纯）上海紫一试剂厂；3-（4,5-二甲基噻唑-2）-2,5-二苯基四氮唑溴盐（3-(4,5-dimethyl-2-thiazolyl)-2,5-diphenyl-2-H-tetrazolium bromide，MTT）、刀豆球蛋白A（Con A）武汉晟亚生物技术有限公司。

马齿苋多糖POPⅡ和POPⅢ的制备按照参考文献[21-22]中的方法。其中，POPⅡ中多糖含量为89.6%，属果胶类多糖，由阿拉伯糖、半乳糖和半乳糖醛酸组成，半乳糖醛酸含量为9.2%。POPⅡ中存在α、β两种构型，但以β构型居多；POPⅢ中多糖含量为92.5%，具有果胶的显著特征，其单糖组成为阿拉伯糖、木糖和半乳糖醛酸，半乳糖醛酸含量为7.2%。POPⅢ主链结构为α-（1→4）连接的多聚半乳糖醛酸。

POPⅡ和POPⅢ参照一般多糖腹腔给药的剂量，分别设中、低剂量2 个组，分别为100 、50 mg/kg（以体质量计，下同）。腹腔给药，每天1 次，连续10 d。每只鼠每天注射体积为0.5 mL。阴性对照组给以与实验组等体积的生理盐水，给药方案为腹腔给药，每天1 次，连续10 d。抗肿瘤阳性对照组小鼠腹腔给药CTX 30 mg/kg，每天1 次，连续7 d。免疫阳性对照样品云芝糖肽2 g/kg，灌胃给药，每天1 次，连续10 d。实验组及阳性对照组每组8 只小鼠。阴性对照组为2 组重复。灌胃结束后测定小鼠体质量。

取生长旺盛的肿瘤，无菌条件下以常规方法制成约1×10 7个/mL的癌细胞匀浆悬液，以每只0.05 mL的量接种于受体小鼠的右足趾皮下。24 h后随机分组，每组8只同时按实验设计方案给药，10 d后处死各组小鼠截取足趾称肿瘤质量，按公式（1）计算肿瘤抑制率。

式中：m 对照为对照组足趾平均瘤质量/g；m 给药为给药组足趾平均瘤质量/g；m 空白为阴性对照组足趾平均瘤质量/g。

同1.3.2节接种肿瘤，末次给药后次日解剖各组小鼠，无菌摘取脾脏，制备成单个脾细胞悬液，低渗除去红细胞，将细胞悬液转入培养瓶中37 ℃培养1 h后去除贴壁细胞，计数活细胞调整至3×10 6个/mL，作为效应细胞。靶细胞取体外培养细胞L929常规培养24 h，以培养液调整细胞浓度为1.5×10 5个/mL，使效应细胞与靶细胞浓度比为20∶1。取96 孔培养板分别加入效应细胞和靶细胞，另设效应组和靶细胞对照组，于37 ℃、5% CO 2条件下培养4 h后，加入MTT染色液，再培养2 h后加入消化液2 h后测各孔570 nm波长处OD值，按公式（2）计算NK细胞活性。

式中：OD 1为靶细胞对照组OD值；OD 2为实验组OD值；OD 3为效应组OD值。

取C57BL/6小鼠，每只小鼠足趾皮下接种无菌制得的Lewis肺癌细胞混悬液0.05 mL（约1×10 6个肿瘤细胞）。次日随机分组，按实验设计方案给药，末次给药后次日在无菌条件下取小鼠脾脏，用100 目筛网制成单个脾细胞悬液，用含10%灭活小牛血清的RPMI1640培养液调节细胞浓度为1×10 7个/mL，加入96 孔细胞培养板，每孔100 μL，再加入含Con A（5 μg/mL）的培养液100 μL，置于37 ℃、5% CO 2条件下培养72 h。轻轻吸取上清液100 μL，加入MTT溶液（5 mg/mL）20 μL。放置37 ℃、5% CO 2条件下培养2 h后加入消化液100 μL，再放置至次日测各孔570 nm波长处OD值，按公式（3）计算刺激指数。

取正常健康小鼠，随机分为6组，每组12只，称初始体质量。其中第一组为阴性对照组，第二、三组分别为POPⅡ 50、100 mg/kg剂量组，第四、五组分别为POPⅢ 50、100 mg/kg剂量组，第六组为免疫阳性对照组（云芝糖肽2 g/kg）。免疫阳性对照组和各马齿苋多糖剂量组每天灌胃多糖生理盐水溶液0.5 mL，阴性对照组灌服同体积的生理盐水。连续给药15 d，末次给药24 h后，称终体质量，并迅速解剖小鼠，测每只小鼠脾脏及胸腺质量，并按公式（4）、（3）计算脾指数和胸腺指数。

2 结果与分析

POPⅡ和POPⅢ各分别以100、50 mg/kg剂量，对荷Lewis肺癌小鼠足趾皮下接种的肿瘤抑制率分别为41.01%、35.10%及45.11%、36.91%（表1、图1）。与阴性对照组相比，抗肿瘤阳性对照组的荷Lewis肺癌小鼠的瘤质量显著降低（P＜0.05），其抑瘤率为95.78%，说明CTX能显著抑制荷Lewis肺癌小鼠瘤体的生长。与阴性对照组相比，POPⅡ和POPⅢ的两个剂量组均能显著抑制荷Lewis肺癌小鼠的瘤体增长（P＜0.05），并且两个样品的100 mg/kg剂量组均显示有40%以上的肿瘤抑制剂。但是，两样品不同剂量组间无显著差异（P＞0.05）。与免疫阳性对照组相比，POPⅡ和POPⅢ的两个剂量组与其无显著差异（P＞0.05）。说明在本实验考察的范围内，POPⅡ和POPⅢ具有显著的抑制肿瘤活性。

表1 POPⅡ和POPⅢ对荷Lewis肺癌小鼠（足趾皮下接种）的影响
Table1 Antitumor effect of POPⅡ and POPⅢ on mice with subcutaneous implantation of Lewis lung carcinoma cells

注：同列肩标小写字母不同表示差异显著（P＜0.05）。下同。

肿瘤抑制率/% POPⅡ5019.1/23.10.489±0.080 b35.10 POPⅡ10019.3/23.50.538±0.100 b41.01 POPⅢ5019.4/22.90.455±0.120 b36.91 POPⅢ10019.4/23.40.523±0.100 b45.11抗肿瘤阳性对照3019.2/19.80.035±0.040 a95.78免疫阳性对照2 00019.1/23.70.468±0.070 b43.55阴性对照0.5 mL生理盐水19.1/23.90.829±0.130 c组别剂量/（mg/kg）动物体质量/g（始/终）足趾平均瘤质量/g

图1 POPⅡ和POPⅢ对小鼠Lewis肺癌（足趾皮下接种）的疗效荷瘤足趾实像照片
Fig.1 Effect of POPⅡ and POP Ⅲ on the growth of Lewis lung carcinoma cells subcutaneously implanted into mice

表2 POPⅡ和POPⅢ对荷Lewis肺癌小鼠NK细胞活性的影响
Table2 Effect of POPⅡ and POPⅢ on NK activity in mice subcutaneously implanted with Lewis lung carcinoma cells

NK细胞活性/% POPⅡ5019.1/23.150.57 POPⅡ10019.3/23.550.80 POP Ⅲ5019.4/22.952.17 POP Ⅲ10019.4/23.448.52免疫阳性对照2 00019.1/23.752.28阴性对照0.5 mL生理盐水19.1/23.9组别剂量/（mg/kg）动物体质量/g（始/终）

由表2可知，POPⅡ和POPⅢ的两个剂量组的NK细胞活性间无显著差异（P＞0.05），与免疫阳性对照组相比，POPⅡ和POPⅢ的两个剂量组均无显著差异（P＞0.05）。但是与阴性对照之间的差异均达显著水平（P＜0.05）。说明马齿苋多糖POPⅡ和POPⅢ对荷Lewis肺癌小鼠自然杀伤细胞活性有明显的激活作用，促使NK细胞杀伤靶细胞L929的活性增加。

表3 POPⅡ和POPⅢ对荷Lewis肺癌小鼠淋巴细胞转化影响
Table3 Effect of POPⅡ and POPⅢ on the proliferation of lymphocytes in mice subcutaneously implanted with Lewis lung carcinoma cells

（始/终）OD 570nm刺激指数POPⅡ5019.1/23.10.781±0.060 a1.27 POPⅡ10019.3/23.50.810±0.030 a1.31 POPⅢ5019.4/22.90.809±0.050 a1.31 POPⅢ10019.4/23.40.817±0.050 a1.33免疫阳性对照200019.1/23.70.869±0.060 a1.41阴性对照0.5 mL生理盐水19.1/23.90.616±0.180 b组别剂量/（mg/kg）动物体质量/g

淋巴细胞的分裂增殖能力在一定程度上反映了机体细胞免疫功能的强弱，淋巴细胞转化实验是检测机体免疫功能常用的实验方法 [23]，由表3可知，POPⅡ和POPⅢ对荷Lewis肺癌小鼠淋巴细胞的刺激指数在1.27～1.33之间，两个剂量组间对荷Lewis肺癌小鼠淋巴细胞转化无显著差异（P＞0.05），与免疫阳性对照组相比，POPⅡ和POPⅢ的两个剂量组与其也无差异（P＞0.05）。但是，与阴性对照组相比，则差异达显著水平（P＜0.05）。说明POPⅡ和POPⅢ能显著促进荷Lewis肺癌小鼠淋巴细胞的转化。

表4 POPⅡ和POPⅢ对正常小鼠免疫器官指数的影响
Table4 Effect of POPⅡ and POPⅢ on immune organ indexes in normal mmiiccee

脾指数/（mg/g）POPⅡ502.73±0.34 bc6.76±1.40 aPOPⅡ1003.29±0.48 ab7.26±0.92 aPOPⅢ502.83±0.39 ab6.89±1.31 aPOPⅢ1003.40±0.56 a7.48±1.04 a免疫阳性对照2 0003.31±0.50 a7.30±0.89 a阴性对照相应溶剂2.23±0.40 c5.17±1.22 b组别剂量/（mg/kg）胸腺指数/（mg/g）

胸腺和脾脏是动物的重要免疫器官，胸腺指数和脾指数的大小直接反映机体免疫水平的高低。由表4可知，POPⅡ的2 个剂量组间的胸腺指数和脾脏指数无显著差异（P＞0.05），POPⅢ的2 个剂量组间的胸腺指数和脾指数也无差异（P＞0.05）。但是，在胸腺指数方面，50 mg/kg的POPⅡ显著低于100 mg/kg的POPⅢ和免疫阳性对照组的胸腺指数（P＜0.05）；而脾指数方面，POPⅡ和POPⅢ的两2 个剂量组与免疫阳性对照组间无显著差异（P＞0.05）。另外，除50 mg/kg POPⅡ外，其余各组的胸腺指数和脾指数与阴性对照组之间的差异均达显著水平（P＜ 0.05）。说明POPⅡ和POPⅢ对胸腺、脾脏等免疫器官具有一定的刺激增生作用。

3 讨论

本实验结果表明，100 mg/kg剂量组的POPⅡ和POPⅢ对荷Lewis肺癌小鼠的肿瘤抑制率分别为41.01%和45.11%，与崔旻等 [17]的50 mg/kg预防组马齿苋多糖的抑制率40.98%、治疗组的抑制率52.72%接近，但低于王晓波等 [18]研究的马齿苋多糖对小鼠S 180实体瘤的肿瘤抑制率（50 mg/kg和100 mg/kg组的肿瘤抑制率分别为51.45%和64.96%）。而丁虹等 [20]的研究结果表明，腹腔注射100、200、400 mg/kg马齿苋多糖的c57宫颈癌荷瘤小鼠，其低剂量组、中剂量组和高剂量组的瘤体体积及质量均低于对照组（P＜0.05）。赵蕊等 [24]的研究显示200 mg/kg马齿苋多糖对小鼠U14宫颈癌实体瘤和腹水瘤均存在抑制作用（P＜0.05），肿瘤抑制率分别为43.76%和47.73%。由此可见，马齿苋多糖不同组分对不同类型肿瘤的抑制率是有差异的，一般认为，抑制率大于30%即可判定其抗肿瘤有效。因受样品数量的限制，本实验未进行常规纯多糖高剂量组200 mg/kg的疗效实验，有可能使用高剂量时疗效还会提高。本实验中马齿苋多糖能抑制荷Lewis肺癌荷瘤的增长，且50 mg/kg低剂量组的POPⅡ和POPⅢ已有显著的抑瘤作用（P＜0.05），这一结果与崔旻等 [17]、王晓波等 [18]、丁虹等 [20]和赵蕊等 [24]的研究结果相一致。

多糖的免疫调节作用是目前公认的抗肿瘤作用的主要机制之一，即通过增强机体免疫力达到杀伤肿瘤细胞的目的，对正常细胞无杀伤作用。马齿苋多糖对肿瘤的抑制作用机制可能是其提高体内的细胞免疫功能的间接作用和诱导肿瘤细胞凋亡的直接作用而发挥抗肿瘤作用 [17,24-25]。NK细胞是一种大颗粒淋巴细胞，可识别和杀灭肿瘤细胞、病毒感染细胞和较大的病原体，并能分泌干扰素（interferon，IFN）-γ等可溶性细胞因子，通过活化中性粒细胞、巨噬细胞和树突状细胞触发特异性免疫应答。胸腺对机体免疫功能的建立以及已丧失免疫功能的重建，具有非常重要的作用。它可生成大量的胸腺细胞（原始淋巴细胞），作为T淋巴细胞的后备和补充，一部分胸腺细胞成熟后离开胸腺，经血液到达全身外周淋巴器官，以发挥细胞免疫和辅助B细胞产生抗体。脾脏是体内最大的免疫器官，除对肿瘤细胞、微生物等物质有过滤作用外，还是淋巴细胞居留和增殖的场所以及产生特异性免疫的基地 [26]。王晓波等 [27]的研究结果显示，马齿苋粗多糖能明显的提高荷瘤小鼠淋巴细胞增值能力（P＜0.05）；赵蕊等 [24]的研究结果表明，马齿苋多糖能降低宫颈癌荷瘤小鼠脾细胞分泌的IL-4和IL-10水平，并能促进IL-2和IFN-γ的分泌，即可增强荷瘤小鼠细胞免疫功能。本实验结果表明，POPⅡ和POPⅢ对荷Lewis肺癌小鼠NK细胞活性与阴性对照组之间的差异均达显著水平（P＜0.05），POPⅡ和POPⅢ不仅能显著促进荷Lewis肺癌小鼠淋巴细胞的转化，还能够显著地提高正常小鼠的胸腺指数和脾指数（P＜0.05），说明POPⅡ和POPⅢ能够增强小鼠机体免疫器官对异物的吞噬能力且能提高肿瘤小鼠的细胞免疫力。这一结果与赵蕊 [28]、卢新华 [29]、罗强 [30]等的研究结果一致。总之，马齿苋作为一种食用和药用价值都很高的草本植物，其多糖在抗肿瘤和提高免疫力等方面的显著作用，将有助于癌症的预防与治疗，具有非常重要的开发价值。

4 结论

POPⅡ和POPⅢ对荷Lewis肺癌小鼠足趾皮下接种小鼠有显著的抑瘤效果，POPⅡ和POPⅢ的2个剂量组与阴性对照组之间的差异均达显著水平（P＜0.05）。表明POPⅡ和POPⅢ具有显著的抗肿瘤效果。免疫实验表明，POPⅡ和POPⅢ对荷Lewis肺癌小鼠NK细胞毒活性有明显的激活作用，二者均能显著提高NK细胞活性，与阴性对照组之间的差异均达显著水平（P＜0.05）；POPⅡ和POPⅢ能促进荷瘤小鼠淋巴细胞的转化，与阴性对照之间的差异均达显著水平（P＜0.05）；同时，POPⅡ和POPⅢ对胸腺、脾脏等免疫器官具有一定的刺激增生作用。表明马齿苋多糖POPⅡ和POPⅢ具有显著提高机体免疫力的作用。

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Antitumor and Immunoenhancing Effects of Polysaccharides POP II and POP III from Portulace oleracea L.

NIU Guangcai 1, LI Shiyan 1, ZHU Dan 2, WEI Wenyi 1, WANG Ying 1
(1. College of Food Science, Heilongjiang Bayi Agricultural University, Daqing 163319, China; 2. College of Life Science and Technology, Heilongjiang Bayi Agricultural University, Daqing 163319, China)

Abstract：The aim of the present study was to examine the antitumor and immunoenhancing effects of two polysaccharides (POP II and POP III) isolated and purified from Portulace oleracea L. in Lewis lung tumor-bearing mice. The mice subcutaneously implanted with Lewis lung tumor cells on their toes were intraperitoneally injected with each polysaccharide at doses of 100 and 50 mg/kg (body weight) for 10 days, respectively. Meanwhile, cyclophosphamide (CTX) was used as antitumor positive control, and Coriolus versicolor polysaccharopeptide was used as immunoenhancing positive control, and the same volume of normal saline was used as negative control. The results showed that the tumor growth inhibition rates of POP II were 35.10% and 41.01%, while those of POP III were 36.91% and 45.11% at the low and high doses, respectively. Both treatment groups were significantly different from the negative control (P ＜ 0.05). Moreover, POP II and POP III exhibited a stimulating effect on the cytotoxicity of natural killer (NK) cells with a signif i cant difference when compared with the negative control (P ＜ 0.05). Meanwhile, both of them could accelerate the conversion of lymphocytes with a stimulation index of 1.27-1.33, showing signif i cant differences when compared with the negative control (P ＜ 0.05). In a word, POP II and POP III can improve thymus index and spleen index in normal mice and thus play a signif i cant role in antitumor and immunoenhancing functions.

Key words：Portulace oleracea L.; polysaccharide; antitumor; immunoenhancing

牛广财, 李世燕, 朱丹, 等. 马齿苋多糖POPⅡ和POPⅢ的抗肿瘤及提高免疫力作用[J]. 食品科学, 2017, 38(3)： 201-205. DOI：10.7506/spkx1002-6630-201703033. http：//www.spkx.net.cn

NIU Guangcai, LI Shiyan, ZHU Dan, et al. Antitumor and immunoenhancing effects of polysaccharides POP II and POP III from Portulace oleracea L.[J]. Food Science, 2017, 38(3)： 201-205. (in Chinese with English abstract)

基金项目：黑龙江八一农垦大学出国留学基金资助项目（BYND2014-X5）

作者简介：牛广财（1971—），男，教授，博士，研究方向为食品精深加工。E-mail：gcniu@126.com

马齿苋多糖POPⅡ和POPⅢ的抗肿瘤及提高免疫力作用

1 材料与方法

2 结果与分析

3 讨 论

4 结 论

3 讨论

4 结论