食品中与生物胺形成相关的微生物菌群及其控制技术研究进展

景智波1,田建军1,杨明阳1,赵丽华1,张开屏2,靳 烨1,*

(1.内蒙古农业大学食品科学与工程学院,内蒙古 呼和浩特 010018;2.内蒙古商贸职业学院食品系,内蒙古 呼和浩特 010070)

摘 要:生物胺是一类具有生物活性的低分子含氮有机化合物,食品中的生物胺主要经微生物分泌的外源酶催化而形成。适量的生物胺可促进生长、增强代谢,过量则导致人体产生过敏等不良反应。本文综述了生物胺的特点与危害、食品中生物胺的形成、各类食品中与生物胺形成相关的主要微生物菌群及生物胺控制的关键要素,为控制食品中的生物胺含量、生产安全食品提供解决方案。

关键词:生物胺;形成途径;微生物菌群;控制要素

生物胺是一类具有生物活性的低分子质量含氮有机化合物,参与激素、生物碱、核酸和蛋白质的合成,同时也是合成荷尔蒙和芳香类化合物等的前体物质[1]。从来源看,生物胺可分为内源型和外源型两种类型。内源型胺是不同组织中产生的神经递质,外源型胺是原料及加工食品中检测到的天然抗营养因子[2]。在结构上分为脂肪胺(精胺、亚精胺、腐胺和尸胺等)、芳香胺(苯乙胺和酪胺等)和杂环胺(色胺和组胺等)3大类。在组成上可分为单胺和多胺,前者包括组胺、酪胺、尸胺、腐胺、色胺、苯乙胺等,后者包括精胺和亚精胺[3-4]。低浓度生物胺无毒性作用,高浓度则使人体产生不良反应,且暗示食品受微生物污染及品质劣败。生物胺的潜在毒性引起了广大研究者的关注,近年来对其形成及控制技术研究较为深入。本文将详细综述食品中生物胺的形成、相关的主要微生物菌群及其控制技术。

1 生物胺的特点及危害

1.1 生物胺的生理特性

适量生物胺在生物合成中起重要生理作用,各类生物胺的具体生理特性功能见表1。

表 1 各类生物胺的生理作用
Table 1 Physiological characteristics of some biogenic amines

生物胺是细胞必不可少的组成部分,常见的生理功能有促进生长、增强代谢、提高免疫力、清除自由基等。同时,不断有其新功能的报道出现,陈森豪[8]与Igarashi[9]等提出,多胺如胍胺因为本身的聚阳离子性质可与阴离子磷脂膜相互作用,为调节膜连接中重要的作用酶。此外,Galgano等[10]发现生物胺可调节细胞生长、基因表达,组织修复及调控细胞内信号通路和离子通道。

1.2 摄入过量生物胺的危害

适量生物胺可发挥其生理特性作用,但过量摄入时会扩张血管、动脉和微血管,引起人体产生头痛、血压不稳、呼吸紊乱、腹部痉挛、心悸、呕吐腹泻等不良反应,直至发生中毒[11]。组胺在神经系统中的血管扩张和心血管系统中充当神经传递发射物,其特征表现为过敏反应、发烧、瘙痒、皮疹,被认为是生物胺中毒性最大的胺类[12]。毒性次之的为酪胺,尸胺和腐胺虽毒性较弱,但可抑制组胺、酪胺代谢酶活性,从而增强组胺和酪胺的毒性,且腐胺和尸胺能够与(亚)硝酸盐反应生成亚硝胺等杂环类致癌物质,继而增加了生物胺的毒性风险。因此摄入高含量的生物胺,轻度症状类似过敏反应,重度则会导致严重的组织细胞病或肉芽肿病直至死亡。Pegg[13]提出动物注射精胺和亚精胺会引发急性反应,给药不久血液就会凝固并引起呼吸道症状和神经毒性,导致肾功能不全。Spano等[14]在其研究中提到腐胺和其他多胺参与细胞增殖,且与癌症事件相关。Fausto等[15]认为高浓度腐胺可促进CT-26结肠肿瘤细胞生长,与肿瘤发展相关。

生物胺的种类较多,毒性不一,中毒水平因人而异,不同体质敏感程度、耐受性及转化代谢途径不同[16];此外,毒性还受很多外在因素影响,如其他生物胺、胺类氧化酶的存在等。因此,很难用总生物胺量衡量其毒性,国际上对食品中生物胺含量也无统一限量标准。但许多国家已尝试根据各类食品的不同特性制定相应标准:如欧洲食品安全局规定组胺在食品中的限量为100 mg/kg、酪胺为100~800 mg/kg[17];美国食品药品监督管理局规定组胺、酪胺在水产品中的限量分别为50、100 mg/kg[18],而我国规定水产品中组胺的限量为300 mg/kg(鲐鱼中为1 000 mg/kg),而其他食品中未作规定[19],并指出人体摄入限量为:8~40 mg,轻微中毒;大于40 mg,中等中毒;大于100 mg,严重中毒。酪胺摄入量高于100 mg会引起偏头痛,高于1 080 mg产生直接毒效应。因此,探究食品中生物胺的形成是对其含量进行有效控制的前提。

2 食品中生物胺的形成

生物胺的毒副作用越来越受到研究者们的关注,对不同食品中生物胺含量进行测定分析,发现在果蔬、水产品、酒类、肉制品、乳制品中均检测到酪胺、腐胺、(亚)精胺、组胺、尸胺、色胺、β-苯乙胺的存在[20],可见食品中生物胺含量与其所含蛋白的丰富程度密切相关。另外,随着人们对各类食品消费量的增多,使得食品中生物胺含量对消费者的健康产生了一定的威胁,因此探究其形成途径十分必要。生物胺的形成方式有两种:一是细菌脱羧酶催化游离氨基酸发生脱羧作用,即氨基酸脱羧酶催化脱羧对应前体氨基酸,具体反应式如下;二是转氨基作用或醛酮类化合物发生氨基化[21]

氨基酸脱羧过程可以通过两种生物化学途径催化,一是由存在于动物或植物细胞中天然存在的内源性氨基酸脱羧酶催化,二是由各种微生物在有利条件下产生的外源性酶催化[15],食品加工生产过程中生物胺以第二种为主要形成途径。食品中生物胺的形成一般需符合以下3 个要求:1)存在游离氨基酸;2)存在产氨基酸脱羧酶微生物;3)微生物存活繁殖及脱羧酶发挥活性的条件适宜。其中,前体氨基酸对于微生物而言存在于胞外,需要另一个重要参与者即位于细胞膜内的逆向转运蛋白,将氨基酸运输到胞内为其脱羧酶所利用,同时此转运蛋白又会将脱羧后的产物——生物胺分泌到胞外[22],生物胺形成的具体情况见图1。

图 1 食品中生物胺的形成
Fig. 1 Formation pathway of biogenic amines in foods

如今,对部分氨基酸的脱羧机理,特别是对脱羧酶的基因编码研究较为清楚。Benkerroum[23]发现赖氨酸脱羧酶(lysine decarboxylation enzymes,LDC)、酪氨酸脱羧酶(tyrosine decarboxylation enzymes,TDC)、组氨酸脱羧酶(histidine decarboxylation enzymes,HDC)分别是由cadA、tdcA、hdcA基因编码,并与其他基因簇一起参与生物胺的形成。有关于鸟氨酸及精氨酸的脱羧研究报道在国内相对较少,2010年Forouhar等[24]首次发现了鸟氨酸脱羧酶(ornithine decarboxylation enzymes,ODC)与精氨酸脱羧酶(arginine decarboxylation enzymes,ADC)的编码基因分别为speF、speA与adiA;2014年Wunderlichova等[25]在研究中证实编码ODC的主要基因是speF,并发现另一次级控制基因speC。酶具有专一性,但对脱羧酶的特异性长期以来一直存在争论,现在已经确定脱羧酶可以脱羧不同的结构类似物,如腐胺的另一个合成途径相对复杂,是通过胍丁胺作为中间底物且脱羧过程经历aguA基因编码的胍丁胺亚胺酶、aguB编码的腐胺甲酰转氨酶以及aguC编码的氨基甲酸酯激酶3 种酶的顺序作用而完成[26]。目前为止,色胺、苯乙胺、亚精胺、精胺的形成过程中编码脱羧酶的控制基因在国内外的研究中鲜见报道,可能是由于现有的检测技术有限,因此,这一部分的研究仍需不断深入。

3 食品中与生物胺相关的主要微生物菌群

食品中的生物胺一小部分来源于食品本身,绝大部分由微生物作用生成。Nout[27]在发酵食品相关的危险因素的评估报告中指出,微生物食源性感染与其有毒副产物生物胺相关;Ruiz-Capillas等[28]在研究肉制品中的生物胺时特别关注了微生物对生物胺产生的影响;之后,Ozdestan等[29]采用高效液相色谱(high performance liquid chromatography,HPLC)法测定主要以微生物作为发酵剂的土耳其乳制品中生物胺的含量,结果显示所有样品中均检测到酪胺;Costa等[30]采用同样的方法测定发酵牛奶与山羊奶中的生物胺含量时得出,生物胺含量可能是用于选择发酵乳细菌的标准之一。由上述结论可知,高水平的生物胺与微生物的存在息息相关,其含量可作为食品新鲜度的指标,是食品细菌性腐败的重要化学标志物。

食品中与生物胺产生相关的主要微生物菌群可以归结为以下两类,即革兰氏阴性菌中的肠细菌和假单胞菌,革兰氏阳性菌中的葡萄球菌属和芽孢杆菌。

3.1 肉及肉制品

肉及肉制品中所含蛋白质丰富,且蛋白水解酶活力较高,为微生物的繁殖利用提供了可能,极易造成生物胺的积累。肉制品中的产胺菌属主要由乳酸菌、肠杆菌、假单胞菌组成,且肠杆菌具有极高的脱羧酶活力,其他如微球菌科及酵母的产胺活性相对较弱。

乳酸菌中的乳球菌(Lactococcus),乳酸杆菌中的植物乳杆菌(L. plantrarum)、弯曲乳杆菌(L. curvatus)和清酒乳杆菌(L. sake)的部分菌株具有氨基酸脱羧酶活性。李宗军[31]在探究不同碳源对传统酸肉中微生物菌群和生物胺的影响时发现,肠杆菌中的阴沟肠杆菌(Enterobacter cloacae)、沙雷氏菌(Serratia)是腐胺和尸胺的主要生产者,而肠球菌与酪胺的生产相关。西方的发酵香肠历来是研究者们关注的焦点之一,于长青等[32]研究时发现其中芳香胺类含量较高,特别是酪胺和苯乙胺,且认为革兰氏阳性球菌及微球菌是产生这两种胺的主要菌株。从发酵香肠分离所得的产组氨酸脱羧酶的乳酸杆菌(Lactobacillus)、乳酸链球菌(Streptococcus lactis)及瑞士乳杆菌(L. helveticus)可将组氨酸脱羧生成组胺。组胺、尸胺和腐胺主要是由腐败微生物中的肠细菌及假单胞菌产生,并在Danilović等[33]的研究中得到了证实,即在冷藏条件贮藏的牛肉制品的酪胺含量在其腐败变质前就已超过安全限量,主要是由于耐低温的肠杆菌及假单胞菌引起的。孙灿等[34]在云南牛干巴加工中对产生物胺的菌株进行计数时同样证明了上述结果,即乳酸菌、假单胞菌及肠杆菌是其优势菌,且乳酸菌在产品成熟1 个月达到4.86 CFU/mL的最大对数值,假单胞菌和肠杆菌科的数量在腌制后期便已达到最大,极易造成生物胺的蓄积而导致产品品质劣变。

3.2 水产品

水产品特别是鱼类食品在我国的动物消费中占有很大比例,因此,海水鱼类等水产品的生物胺含量成为关注热点,其中组胺的“鳞状鱼中毒”已成为全球性安全问题。一般鱼体在存活状态下,鱼类体表及生物鳃和内脏中的生物胺没有危害性,一旦死亡,其防御系统便遭到破坏,此时产胺菌会迅速增殖产生大量生物胺。

产胺菌的种类很多,常见的为弧菌属、假单胞菌属、葡萄球菌属、乳酸菌中的乳杆菌属。钱茜茜等[35]在海鲈鱼传统腌制加工过程中除分离到常见的产胺菌属外,也分离到如麻疹孪生球菌、琼氏不动杆菌、皮氏罗尔斯顿菌和格氏乳球菌等一些新的菌株。一种生物胺可以由不同种属的菌群产生,某一种属的菌群也可以产生多种生物胺。以鱼露生产中毒性最强的组胺为例,主要的产胺菌属包括肠杆菌、微球菌、乳酸菌等,但这些菌属同时也会产生如腐胺、酪胺、(亚)精胺等有机胺类,从不同种的鱼类产品中可以分离得到不同的产胺菌,例如陈辉等[36]在腌制的鳀鱼中分离出的类芽孢杆菌(Paenibacillus tyramigenes)能产生大量的酪胺。

3.3 乳及乳制品

纯乳中生物胺的含量很低,但乳制品中却很高,特别在奶酪制品中检测出了酪胺、组胺、尸胺、腐胺、色胺和β-苯乙胺等主要生物胺。奶酪中的高浓度生物胺中毒主要是由酪胺导致,也就是人们常说的“奶酪反应”。

乳制品中的产胺菌主要是革兰氏阳性菌,乳酸菌作为乳制品中的优势菌株,同时也是主要产胺菌,包括肠球菌、片球菌、酒球菌和乳杆菌等。Ladero等[37]通过定量聚合酶链式反应法对乳制品中的产胺菌株定量时发现,粪肠球菌(Enterococcus)、短乳杆菌(L. brevis)、弯曲乳杆菌(L. curvatus)和乳酸乳杆菌(L. lactis)与腐胺的产生积累相关。Benkerroum[23]在研究中提到,从奶酪中分离的汉逊德巴氏酵母(Debaryomyces hansenii)也具有产组胺的活性,且牛奶中分离得到的布氏乳酸杆菌(L. buchneri)、粪肠球菌也会参与组胺的生成,以上结果表明,原奶更易受微生物的污染而造成成品中生物胺的积累。

3.4 酒类

酒类是一种发酵型饮品,包括黄酒、葡萄酒、啤酒等。酿酒学家认为球菌属与酒类中生物胺的形成相关。然而,王然然等[38]从黄酒中分离得到82 株乳酸菌,通过反相HPLC对产胺能力进行评价,结果显示产腐胺的有51 株,经鉴定生成量最高的为清酒乳杆菌(L. sake)。乳酸菌是葡萄酒中生物胺的主要产胺菌,苹果酸—乳酸发酵的葡萄酒中参与的菌种包括酒球菌、片球菌、乳杆菌和明串珠菌等。其中在Coton等[39]的研究中证实了葡萄酒与苹果酒中的主要产胺菌株为乳杆菌(Lactobacilluas)和明串珠菌(Leuconostoc)。此外,Fausto等[15]的研究中指出酵母菌株能够产生高含量生物胺,且分离所得的肠球菌被描述为酪胺和腐胺的主要产生菌,同时真菌被认为是葡萄汁中生物胺的生产者。啤酒主发酵期间所形成的大量酪胺、组胺和尸胺主要归因于乳酸菌对啤酒的代谢,同时,早在2012年Almeida等[40]就在麦芽中发现了野生酵母与生物胺的积累相关性。

4 生物胺的控制

生物胺与食品腐败、污染及卫生缺陷有关,与生物胺生成的相关菌属往往是食品发酵的主要微生物菌群,且可能与食品中的感官风味品质相关,因而使得解决生物胺问题更加困难。目前,控制生物胺的具体方法主要为以下4 种[41]:1)减少游离氨基酸的含量;2)抑制产氨基酸脱羧酶微生物的生长;3)抑制氨基酸脱羧酶的活性;4)增强生物胺的降解水平。控制生物胺的形成主要是通过改变外在条件,而降解转化已生成生物胺研究主要通过应用具有胺氧化酶活性的微生物菌株。

4.1 控制食品中游离氨基酸的含量

氨基酸是生物胺形成的重要限制因子,从反应机制出发,可通过减少底物添加量来达到降低产物合成量的目的,即减少食品中游离氨基酸的含量,从而降低生物胺的蓄积量。早在2003年,Suzzi等[42]就在研究中指出高温和低盐含量会提高蛋白酶水解活性而加速游离氨基酸的积累,之后在Wang Xinhui等[43]的研究中被证实。他们将初始组胺含量为37.7 mg/kg 的中式传统发酵香肠分别贮存在-18、0、4、25 ℃,20 d后测定各贮藏温度下发酵香肠中的组胺含量,结果表明只有在-18 ℃的贮藏温度下组胺含量等于初始含量,其余温度均高于初始含量,因此,降低温度可有效抑制生物胺的过量形成。在乳制品加工中,风味来源于奶酪成熟过程中的蛋白水解产物氨基酸,可见减少游离氨基酸含量不可避免地会对成品品质造成影响。

Lopez-Rituerto等[44]通过引入一个简单的核磁共振分析来评估发酵过程中氨基酸的代谢途径,发现酵母可利用游离氨基酸转化为醇。Yerlikaya等[45]研究发现微生物谷氨酰转胺酶(microbial glutamine transaminase,MTGase)可以催化转酰基反应,导致蛋白质(或多肽)之间发生共价交联,由于MTGase可以催化蛋白质之间的氨基酸发生聚合,从而抑制游离氨基酸发生脱羧反应,减少生物胺的形成。因此,改变游离氨基酸的转化途径可能是未来控制生物胺合成蓄积的潜在方式。

4.2 控制产氨基酸脱羧酶微生物的生长

生物胺形成的另一个关键限制因子是产氨基酸脱羧酶的微生物菌株,因此,可通过抑制其微生物生长代谢活性,从而降低生物胺的积累。如今,研究者们通过辐射、臭氧处理、压力处理、包装、添加抑菌物质等方式对生物胺进行控制。Rabie等[46]的研究发现,用2、4、6 kGy的γ射线处理发酵香肠,贮存30 d后生物胺总量从277~5 815 mg/kg分别减少到111~186、98~188、57~180 mg/kg,并发现辐射处理不仅可以抑制产胺微生物的生长,同时可降解香肠中的某些生物胺。有部分研究者指出辐射处理可降解腐胺、酪胺、亚精胺和精胺,但是对苯乙胺和尸胺没有影响。臭氧处理是利用氧原子的氧化作用在短时间内损坏微生物的细胞结构,导致其最终失去生存能力以抑制生物胺的生成。Mercogliano等[47]指出,经臭氧处理20 d后腐胺含量达32.37 mg/kg,尸胺含量达132.30 mg/kg,低于未处理的53.63、175.20 mg/kg,并明显延长6 d的货架期。新型的高静水压是一种非热处理方法,可破坏微生物的细胞膜,导致其失活或亚致死损伤,高静水压已经应用于控制许多食物(包括奶酪、香肠)中的生物胺含量[48]。陈颖[49]研究真空包装、锡箔纸包装和普通包装发酵香肠在室温贮藏对生物胺形成的影响,结果表明真空包装中酪胺含量显著低于其他两种包装。王永丽等[50]研究了生姜、大蒜、葱、辣椒和桂皮等的抑菌作用,认为大蒜提取物对假单胞菌和乳酸菌均有很强的抑制作用,使腐胺、尸胺、组胺、酪胺和亚精胺含量分别降低了11.2%、18.4%、11.7%、30.9%和17.4%。

此外,选择无氨基酸脱羧酶活性的菌株代替原生菌株,中断氨基酸的脱羧过程,可从源头减少生物胺的产生。肉制品中常出现生物胺超标的现象,筛选无氨基酸脱羧酶活性菌株作为优良发酵剂可使生物胺得到有效控制。作为发酵剂的无氨基酸脱羧酶活性的乳酸菌能够很好地适应肉的发酵环境,诱导快速酸化而抑制脱羧微生物的生长,是减少发酵肉制品生物胺含量的最佳选择。Zhang Qilin等[51]通过接种胺阴性植物乳杆菌ZY-40减少银鲤香肠中的生物胺积累,结果显示接种胺阴性植物乳杆菌ZY-40导致腐胺和尸胺的积累量显著降低。Simion等[52]的研究发现接种植物乳杆菌和酿酒酵母混合菌株的发酵香肠中腐胺和尸胺的含量分别减少37%和76%,可见接种混合的不携带氨基酸脱羧酶活性的菌株对生物胺的形成具有更好的抑制效果。

4.3 控制氨基酸脱羧酶的活力

氨基酸脱羧酶是催化脱去氨基酸的羧基生成对应生物胺的裂解酶的总称[21],生物胺的生成受其活性影响较大。细菌的脱羧酶在酸性环境下具有较高的活力,且最适pH值为4.0~5.5,pH值的大幅下降是胺含量升高的主要原因。NaCl可不断破坏位于细菌细胞膜上的氨基酸脱羧酶来降低食品中生物胺的积累。于长青等[32]的研究中将培养基中NaCl的质量分数从0%提高到6%,能有效降低保加利亚乳杆菌产生物胺的能力,3.5%~5.5%的NaCl质量分数能抑制日本豆面酱在发酵过程中组胺的积累。近年来,一些常见的物理方法也用于控制氨基酸脱羧酶活性,用γ射线进行辐射处理可直接或间接破坏微生物的核糖核酸、蛋白质及酶的结构。Nei[53]利用35 kGy辐照处理无菌金枪鱼和鲱鱼鱼片,其组胺含量均低于检出限(10 mg/kg)。以液体(如水等)作为介质对水产品施于100~1 000 MPa超高压处理可钝化酶的活性,从而抑制生物胺的合成。在Křížek等[54]的研究中指出,白斑狗鱼鱼片经300、500 MPa高压处理后,腐胺、尸胺、亚精胺、精胺、组胺、酪胺、色胺和苯乙胺8 种生物胺均不同程度的降低,其中腐胺降低程度与压力增加具有剂量相关性。

4.4 增强生物胺的降解水平

酶法降解生物胺是增强生物胺降解水平的主要手段,酶类包括胺脱氢酶和胺氧化酶,胺脱氢酶可使生物胺脱氨生成乙醛和氨,早在1990年,Hisano等[55]就从假单胞菌柠檬酸杆菌中分离出了亚精胺脱氢酶,但是胺脱氢酶的活性也会受到一些药物如羰基化合物的抑制[56],可见,胺脱氢酶法去除生物胺的效果并不理想。因此,胺氧化酶被作为主要研究对象。生物胺经某些微生物分泌的胺氧化酶降解后,产物为乙醛、氨和过氧化氢。Martuscelli等[57]从意大利香肠中分离到了具有胺氧化酶活性的微生物菌株,随着分离技术的不断成熟,分离到具有胺氧化酶活性的菌属越来越多,各菌株分离情况见表2。

表 2 降解生物胺微生物菌株
Table 2 Microbial strains capable of degrading biogenic amines

胺氧化酶降解生物胺的情况多出现在发酵食品中,但对于酒类饮品利用这一途径并不可行。Cueva等[61]的研究发现,体积分数12%乙醇会抑制91%的胺氧化酶活力,加强生物胺的危害作用。此外,一些新型的用于控制生物胺积累的方法开始出现,如添加防腐剂、高静水压处理以破坏微生物细胞膜及微生物建模等[12],但任何控制生物胺的尝试方式都必须考虑影响其形成的因素,并确保其他食品安全问题不被忽视。

5 结 语

生物胺无处不在,富含蛋白质与氨基酸的食品中均有生物胺的存在,其含量可作为食品质量安全的重要标记。本文阐述了食品中生物胺的形成及常见食品中与生物胺相关的主要微生物菌群,并叙述了生物胺控制的关键要素及具体技术。

生物胺种类繁多,毒性受诸多因素影响,目前并无严格限量,今后应加强食品中每种胺的限量控制研究以便确定统一标准。不同的食品特性及加工工艺难以实现对每类食品的高效控制,近年来,国外已开始尝试新型的控制方法,如施加高静水压、辐射、包装、使用食品添加剂和防腐剂以及改变基于产胺菌的微生物建模的条件等,而我国对生物胺的控制研究起步相对较晚,许多问题仍待解决,建立一种通用性强、效果佳的抑制方法是未来生物胺的研究热点及发展方向。

参考文献:

[1] 孙钦秀, 董福家, 陈倩, 等. 肉制品中生物胺及其控制技术研究进展[J].食品工业, 2015, 36(8): 216-219.

[2] JAIRATH G, SINGH P K, DABUR R S, et al. Biogenic amines in meat and meat products and its public health significance: a review[J].Journal of Food Science and Technology, 2015, 52(11): 6835-6846.DOI:10.1007/s13197-015-1860-x.

[3] 王光强, 俞剑燊, 胡健, 等. 食品中生物胺的研究进展[J]. 食品科学,2016, 37(1): 269-278. DOI:10.7506/spkx1002-6630-20160104.

[4] MOHAMMED G I, BASHAMMAKH A S, ALSIBAAI A A, et al. A critical overview on the chemistry, clean-up and recent advances in analysis of biogenic amines in foodstuffs[J]. Trac Trends in Analytical Chemistry, 2016, 78(40): 84-94. DOI:10.1002/chin.201640280.

[5] BROADLEY K J. The vascular effects of trace amines and amphetamines[J]. Pharmacology & Therapeutics, 2010, 125(3): 363-375. DOI:10.1016/j.pharmthera.2009.11.005.

[6] CATALDI M, BORRIELLO F, GRANATA F, et al. Histamine receptors and antihistamines: from discovery to clinical applications[J]. Chemical Immunology & Allergy, 2014, 100:214-226. DOI:10.1159/000358740.

[7] FALUS A, GILICZE A. Tumor formation and antitumor immunity;the overlooked significance of histamine[J]. Journal of Leukocyte Biology, 2014, 96(2): 225-231. DOI:10.1189/jlb.3RI0413-217RR.

[8] 陈森豪, 邱柔, 李铭洵, 等. 动物性样品中多种生物胺同时检测技术研究进展[J]. 公共卫生与预防医学, 2016, 27(5): 60-63.

[9] IGARASHI K, KASHIWAGI K. Modulation of cellular function by polyamines[J]. International Journal of Biochemistry and Cell Biology,2010, 42(1): 39-51. DOI:10.1016/j.biocel.2009.07.009.

[10] GALGANO F, CARUSO M, CONDELLI N, et al. Focused review:agmatine in fermented foods[J]. Frontiers in Microbiology, 2012, 3:199. DOI:10.3389/fmicb.2012.00199.

[11] GOMES M B, PIRES B A, FRACALANZZA S A, et al. The risk of biogenic amines in food[J]. Ciencia & Saude Coletiva, 2014, 19(4):1123-1134. DOI:10.1590/1413-81232014194.18672012.

[12] NAILA A, FLINT S, FLETCHER G, et al. Control of biogenic amines in food-existing and emerging approaches[J]. Journal of Food Science,2010, 75(7): 139-150. DOI:10.1111/j.1750-3841.2010.01774.x.

[13] PEGG A E. Toxicity of polyamines and their metabolic products[J].Chemical Research in Toxicology, 2013, 26(12): 1782-1800.DOI:10.1021/tx400316s.

[14] SPANO G, RUSSO P, LONVAUD-FUNEL A, et al. Biogenic amines in fermented foods[J]. European Journal of Clinical Nutrition, 2010,64(11): S95-S100. DOI:10.1038/ejcn.2010.218.

[15] FAUSTO G, ÖZOGUL Y, GIOVANNA S, et al. Technological factors affecting biogenic amine content in foods: a review[J]. Frontiers in Microbiology, 2016, 7: 1218. DOI:10.3389/fmicb.2016.01218.

[16] VARELA M, ALEXIOU G A, LIAKOPOULON M, et al. Monoamine metabolites in ventricular CSF of children with posterior fossa tumors: correlation with tumor histology and cognitive functioning[J].Journal of Neurosurgery-Pediatrics, 2014, 13(4): 375-379.DOI:10.3171/2014.1.PEDS13425.

[17] European Communities Committee. Microbiological criteria for foodstuffs: 2073/2005/EC[S]. Brussels: Official Journal of the European Union, 2005: 12-29.

[18] United States Department of Health and Human Services. Fish and fishery products hazards and controls guidance[EB/OL]. (2011-04-28)[2011-12-20]. http://www.fda.gov/Food Guidances.

[19] 卫生部. 鲜、冻动物性水产品卫生标准: GB 2733—2005[S]. 北京:中国标准出版社, 2005: 1-5.

[20] 李志军, 吴永宁, 薛长湖. 生物胺与食品安全[J]. 食品与发酵工业,2004, 30(10): 84-91. DOI:10.3321/j.issn:0253-990X.2004.10.019.

[21] MARQUEZINI M G, ORLANDO E A, YOTSUYANAGI S E, et al.Analysis of vacuum packed beef regarding psychrotrophicbacteria growth and biogenic amines content[J]. Procedia Food Science, 2016,7: 141-144. DOI:10.1016/j.profoo.2016.06.001.

[22] 冯婷婷, 方芳, 杨娟, 等. 食品生物制造过程中生物胺的形成与消除[J].食品科学, 2013, 34(19): 360-366. DOI:10.7506/spkx-1002-6630-201319074.

[23] BENKERROUM N. Biogenic amines in dairy products: origin,incidence, and control means[J]. Comprehensive Reviews in Food Science and Food Safety, 2016, 15(4): 801-826. DOI:10.1111/1541-4437.12212.

[24] FOROUHAR F, LEW S, SEETHARAMAN J, et al. Structures of bacterial biosynthetic arginine decarboxylases[J]. Acta Crystallographica Section F, 2010, 66(12): 1562-1566. DOI:10.1107/S1744309110040649.

[25] WUNDERLICHOVA L, BUNKOVA L, KOUTNY M, et al.Formation, degradation, and detoxification of putrescine by foodbornebacteria:a review[J]. Comprehensive Reviews in Food Science and Food Safety, 2014, 13(5): 1012-1030. DOI:101111/1541-4337.12099.

[26] LINARES D M, MARTLN M C, LADERO V, et al. Biogenic amines in dairy products[J]. Critical Reviews in Food Science and Nutrition,2011, 51(7): 691-703. DOI:10.1080/10408398.2011.582813.

[27] NOUT M J R. Fermented foods and food safety[J]. Food Research International, 1994, 27(3): 291-298. DOI:10.1016/0963-9969(94)90097-3.

[28] RUIZ-CAPILLAS C, JIMÉNEZ-COLMENERO F. Biogenic amines in meat and meat products[J]. Critical Reviews in Food Science and Nutrition, 2005, 44(7/8): 489-599. DOI:10.1080/10408690490489341.

[29] OZDESTAN O, UREN, A. Biogenic amine content of kefir: a fermented dairy product[J]. European Food Research and Technology,2010, 231(1): 101-107. DOI:10.1007/s00217-010-1258-y.

[30] COSTA M P, BALTHAZAR C F, RODRIGUES B L, et al.Determination of biogenic amines by high-performance liquid chromatography (HPLC-DAD) in probiotic cow’s and goat’s fermented milks and acceptance[J]. Food Science & Nutrition, 2015,3(3): 172-178. DOI:10.1002/fsn3.200.

[31] 李宗军. 不同碳源对传统酸肉中微生物菌群和生物胺的影响[J]. 食品工业科技, 2006, 31(5): 78-81; 84. DOI:10.3969/j.issn.1002-0306.2006.05.024.

[32] 于长青, 姚笛, 满永刚, 等. 发酵肉制品中生物胺的危害及控制[J].肉类研究, 2010(1): 41-45.

[33] DANILOVIĆ B, JOKOVIĆ N, PETROVIĆ L, et al. The characterisation of lactic acid bacteria during the fermentation of an artisan Serbian sausage (Petrovská Klobása)[J]. Meat Science, 2011,88(4): 668-674. DOI:10.1016/j.meat sci.2011.02.026.

[34] 孙灿, 肖蓉, 尹丰, 等. 云南牛干巴加工过程产生物胺的微生物消长规律[J]. 肉类研究, 2015, 29(4): 6-9. DOI:10.7506/rlyj1001-8123-201504002.

[35] 钱茜茜, 吴燕燕, 魏涯, 等. 海鲈鱼腌制过程中产胺菌的分离筛选与生物学特性研究[J]. 食品与发酵工业, 2016, 42(1): 70-75.DOI:10.13995/j.cnki.11-1802/ts.201601013.

[36] 陈辉, 周秋树. 鱼露中生物胺的研究进展[J]. 肉类研究, 2016, 30(1):40-45. DOI:10.15922/j.cnki.rlyj.2016.01.009.

[37] LADERO V, CAÑEDO E, PÉREZ M, et al. Multiplex qPCR for the detection and quantification of putrescine-producing lactic acid bacteria in dairy products[J]. Food Control, 2012, 27(2): 307-313.DOI:10.1016/j.food cont.2012.03.024.

[38] 王然然, 李晓敏, 陈柳, 等. 黄酒发酵过程中乳酸菌的分离及对其产生物胺能力的评价[J]. 食品与发酵工业, 2017, 43(1): 12-17.DOI:10.13995/j.cnki.11-1802/ts.201701003.

[39] COTON M, ROMANO A, SPANO G, et al. Occurrence of biogenic amine-forming lactic acid bacteria in wine and cider[J].Food Microbiology, 2010, 27(8): 1078-1085. DOI:10.1016/j.fm.2010.07.012.

[40] ALMEIDA C, FERNANDES J O, CUNHA S C. A novel dispersive liquid-liquid microextraction (DLLME) gas chromatography-mass spectrometry (GC-MS) method for the determination of eighteen biogenic amines in beer[J]. Food Control, 2012, 25(1): 380-388.DOI:10.1016/j.foodcont.2011.10.052.

[41] PRADENAS J, GALARCE-BUSTOS O, HENRÍQUEZ-AEDO K, et al. Occurrence of biogenic amines in beers from Chilean market[J]. Food Control, 2016, 70: 138-144. DOI:10.1016/j.foodcont.2016.05.043.

[42] SUZZI G, GARDINI F. Biogenic amines in dry fermented sausages:a review[J]. International Journal of Food Microbiology, 2003, 88(1):41. DOI:10.1016/S0168-1605(03)00080-1.

[43] WANG Xinhui, REN Hongyang, WANG Wei, et al. Evaluation of key factors influencing histamine formation and accumulation in fermented sausages[J]. Journal of Food Safety, 2015, 35(3): 395-402.DOI:10.1111/jfs.12187.

[44] LOPEZ-RITUERTO E, AVENOZA A, BUSTO J H, et al. NMR study of histidine metabolism during alcoholic and malolactic fermentations of wine and their influence on histamine production[J].Journal of Agricultural and Food Chemistry, 2013, 61(39): 9464-9469.DOI:10.1021/jf402489g.

[45] YERLIKAYA P, GOKOGLU N, UCAK I, et al. Suppression of the formation of biogenic amines in mackerel mince by microbial transglutaminase[J]. Journal of the Science of Food and Agriculture,2015, 95(11): 2215-2221. DOI:10.1002/jsfa.6937.

[46] RABIE M A, SILIHA H, EL-SAIDY S, et al. Effects of γ-irradiation upon biogenic amine formation in Egyptian ripened sausages during storage[J]. Innovative Food Science & Emerging Technologies, 2010,11(4): 661-665. DOI:10.1016/j.ifset.2010.08.007.

[47] MERCOGLIANO R, FELICE A D, MURRU N, et al. Ozone decontamination of poultry meat and biogenic amines as quality index[J]. Journal of Food Processing & Technology, 2014, 5(3): 1-6.DOI:10.4172/2157-7110.1000305.

[48] PEÑAS E, FRIAS J, GOMEZ R, et al. High hydrostatic pressure can improve the microbial quality of sauerkraut during storage[J]. Food Control, 2010, 21(4): 524-528. DOI:10.1016/j.foodcont.2009.08.001.

[49] 陈颖. 传统中式香肠中生物胺生物控制技术的研究[D]. 石河子: 石河子大学, 2011: 5-6.

[50] 王永丽, 李锋, 陈肖, 等. 传统发酵肉制品中生物胺形成机理及检测控制技术[J]. 肉类研究, 2013, 27(6): 39-43.

[51] ZHANG Qilin, LIN Shengli, NIE Xiaohua. Reduction of biogenic amine accumulation in silver carp sausage by an amine-negative Lactobacillus plantarum[J]. Food Control, 2013, 32(2): 496-500.DOI:10.1016/j.foodcont.2013.01.029.

[52] SIMION A M C, VIZIREANU C, ALEXE P, et al. Effect of the use of selected starter cultures on some quality, safety andsensorial properties of Dacia sausage, a traditional Romanian dry-sausage variety[J]. Food Control, 2014, 35(1): 123-131. DOI:10.1016/j.foodcont.2013.06047.

[53] NEI D. Evaluation of non-bacterial factors contributing to histamine accumulation in fish fillets[J]. Food Control, 2014, 35(1): 142-145.DOI:10.1016/j.foodcont.2013.06.037.

[54] KŘÍŽEK M, MATĚJKOVÁ K, VÁCHA F, et al. Biogenic amines formation in high-pressure processed pike flesh (Esox lucius) during storage[J]. Food Chemistry, 2014, 151(4): 466-471. DOI:10.1016/j.foodchem.2013.11.094.

[55] HISANO T, ABE S, WAKASHIRO M, et al. Microbial spermidine dehydrogenase: purification and properties of the enzyme in Pseudomonas aeruginosa and Citrobacter freundii[J]. Journal of Fermentation & Bioengineering, 1990, 69(6): 335-340.DOI:10.1016/0922-338X(90)90239-S.

[56] GARCÍA-RUIZ A, GONZÁLEZ-ROMPINELLI E M, BARTOLOMÉ B, et al. Potential of wine-associated lactic acid bacteria to degrade biogenic amines[J]. International Journal of Food Microbiology, 2011,148(2): 115-120. DOI:10.1016/j.ijfoodmicro.2011.05.009.

[57] MARTUSCELLI M, CRUDELE M A, GARDINI F, et al. Biogenic amine formation and oxidation by Staphylococcus xylosus strains from artisanal fermented sausages[J]. Letters in Applied Microbiology,2000, 31(3): 228-232. DOI:10.1046/j.1365-2672.2000.00796x.

[58] DAPKEVICIUS M L N E, NOUT M J R, ROMBOUTS F M, et al.Biogenic amine formation and degradation by potential fish silage starter microorganisms[J]. International Journal of Food Microbiology,2000, 57(1/2): 107-114. DOI:10.1016/S0168-1605(00)00238-5.

[59] FADDA S, VIGNOLO G, OLIVER G. Tyramine degradation and tyramine/histamine production by lactic acid bacteria and Kocuria strains[J]. Biotechnology Letters, 2001, 23(24): 2015-2019.DOI:10.1023/A:1013783030276.

[60] ZAMAN M Z, BAKAR F A, SELAMAT J, et al. Occurrence of biogenic amines and amines degrading bacteria in fish sauce[J]. Czech Journal of Food Sciences, 2010, 28(5): 440-449.

[61] CUEVA C, GARCÍA-RUIZ A, GONZÁLEZ-ROMPINELLI E, et al.Degradation of biogenic amines by vineyard ecosystem fungi. potential use in winemaking[J]. Journal of Applied Microbiology, 2012, 112(4):672-682. DOI:10.1111/j.1365-2672.2012.05243.x.

[62] CALLEJÓN S, SENDRA R, FERRER S, et al. Identification of a novel enzymatic activity from lactic acid bacteria able to degrade biogenic amines in wine[J]. Applied Microbiology and Biotechnology,2014, 98(1): 185-198. DOI:10.1007/s00253-013-4829-6.

Progress in Understanding and Controlling the Microbial Community Involved in Biogenic Amine Production

JING Zhibo1, TIAN Jianjun1, YANG Mingyang1, ZHAO Lihua1, ZHANG Kaiping2, JIN Ye1,*
(1. College of Food Science and Engineering, Inner Mongolia Agricultural University, Hohhot 010018, China;2. Department of Food Engineering, Inner Mongolia Business Vocational College, Hohhot 010070, China)

Abstract:Biogenic amines are a class of organic nitrogenous compounds with low molecular mass and biological activity.Biogenic amines in foods are mainly formed by exogenous microbial enzymes. The appropriate amount of biogenic amines is beneficial to the growth and metabolism of human body, but excessive intake will cause undesirable physiological effects.This paper summarizes the characteristics and hazards of biogenic amines, their formation pathways in foods, the dominant microbial community associated with the formation of biogenic amines in foods, and the key elements controlling the formation of biogenic amines, aiming to provide solutions to control the content of biogenic amines and thus improve the safety of foods.

Keywords:biogenic amines; formation pathway; microbial community; control factors

DOI:10.7506/spkx1002-6630-201815038

收稿日期:2017-04-26

基金项目:国家自然科学基金地区科学基金项目(31660439);“十三五”国家重点研发计划重点专项(2016YFE0106200);内蒙古自治区科技计划项目(201701008);内蒙古自治区自然科学基金项目(2016MS0311;2017MS0363);内蒙古自治区高等学校科学研究项目(NJZY17445)

第一作者简介:景智波(1992—),女,硕士研究生,研究方向为食品质量与安全。E-mail:1522095802@qq.com

*通信作者简介:靳烨(1964—),男,教授,博士,研究方向为畜产品安全生产。E-mail:jinyeyc@sohu.com

中图分类号:TS201.3

文献标志码:A

文章编号:1002-6630(2018)15-0262-07

引文格式:

景智波, 田建军, 杨明阳, 等. 食品中与生物胺形成相关的微生物菌群及其控制技术研究进展[J]. 食品科学, 2018,39(15): 262-268. DOI:10.7506/spkx1002-6630-201815038. http://www.spkx.net.cn

JING Zhibo, TIAN Jianjun, YANG Mingyang, et al. Progress in understanding and controlling the microbial community involved in biogenic amine production[J]. Food Science, 2018, 39(15): 262-268. (in Chinese with English abstract)DOI:10.7506/spkx1002-6630-201815038. http://www.spkx.net.cn